COEXISTENCE  IN  TEMPORALLY  VARIABLE  ENVIRONMENTS:  ECO-­‐EVOLUTIONARY   PERSPECTIVES     By     Colin  T.  Kremer                             A  DISSERTATION     Submitted  to     Michigan  State  University   in  partial  fulfillment  of  the  requirements   for  the  degree  of     Plant  Biology  –  Doctor  of  Philosophy   Ecology,  Evolutionary  Biology  and  Behavior  –  Dual  Major     2014     ABSTRACT     COEXISTENCE  IN  TEMPORALLY  VARIABLE  ENVIRONMENTS:  ECO-­‐EVOLUTIONARY   PERSPECTIVES     By     Colin  T.  Kremer     Ecological  systems  are  rarely  constant  through  time.  The  abundances  of  predators  &   prey  and  competitors  &  mutualists  fluctuate,  driven  by  biotic  interactions  and  underlying   variation  in  precipitation,  nutrients,  and  temperature.  This  reality  challenges  our  ability  to   study  ecology  and  disentangle  its  underlying  mechanisms,  both  empirically  and   theoretically.  Temporal  variation  is  more  than  just  a  nuisance:  it  contributes  to  creating   and  maintaining  the  diversity  of  ecological  communities,  as  changing  environmental   conditions  favor  different  species  at  different  times.  Tradeoffs  limit  the  ability  of  individual   species  to  perform  optimally  in  every  situation;  as  a  consequence,  times  that  are  the  best   for  some  species  are  likely  to  be  the  worst  for  others.  Temporal  variation  can  also  drive   evolution  by  imposing  selective  pressures  on  the  traits  that  allow  species  to  succeed  under   particular  conditions.  Together,  the  interaction  of  ecological  and  evolutionary  processes   influences  how  many  species  can  coexist  and  their  identity  and  traits.  To  better  understand   the  diversity,  composition,  and  function  of  communities,  I  adopt  a  synthetic,  eco-­‐ evolutionary  approach  to  studying  coexistence  in  temporally  variable  environments.  I  seek   to  understand  how  evolution  modifies  the  functioning  of  ecological  communities  and  under   what  conditions  this  is  possible.  My  work  includes  both  theoretical  investigations,  applying   mathematical  tools  and  approximations  to  the  dissection,  analysis,  and  interpretation  of   models,  and  efforts  to  create  models  that  generate  testable  predictions.                                                 For  my  parents.     iii     ACKNOWLEDGEMENTS         This  dissertation  was  many  years  in  the  making,  growing  from  roots  that  were  set  and   nurtured  long  before  I  began  graduate  school.  One  of  the  best  parts  of  completing  this  work   is  the  chance  to  recognize  the  people  who  have  been  important  along  the  way.     First  of  all,  to  my  family:  my  sister,  my  father,  and  perhaps  most  of  all,  my  mother.   You  taught  me  by  example  that  I  can  learn  anything  I  want  to  know,  with  persistence,   courage,  and  enough  trips  to  the  library.  These  powerful  tools  proved  especially  potent   when  combined  with  your  love  and  support.   I  could  not  have  made  it  this  far  without  many  teachers  and  guides.  Thanks  go  to   Dale  Yerpe  for  challenging  me  to  be  a  better  writer,  Deb  Simpson  for  taking  chances  on  a   naïve  and  energetic  youngster  and  teaching  me  how  to  teach,  Amber  Kautzman  for  opening   the  doors  to  calculus  and  allowing  me  to  wander  through,  and  Bob  Ratterman  and  Becky   Nystrom  for  showing  me  the  tropics.     The  biomathematics  research  group  at  SUNY  Geneseo  was  hugely  influential,   including  Chris  Leary,  Gary  Towsley,  and  especially  my  advisor  Greg  Hartvigsen.  Looking   back,  you  prepared  me  for  graduate  school  in  so  many  ways,  more  than  I  can  list.  Most   importantly,  you  inspired  and  refined  my  aspirations,  first  hooking  me  on  theoretical   ecology  and  then  launching  me  on  my  way.  I  hope  to  follow  the  example  you  have  set.   At  MSU,  thanks  to  my  advisors  Chris  Klausmeier  and  Elena  Litchman  for  their   support,  advice,  and  conversation.  You  provided  me  with  a  remarkable  amount  of  freedom   to  pursue  my  interests  (for  better  or  worse)  and  yet  were  unfailingly  generous  with  your   time  and  knowledge.  Together,  you  were  an  unshakeable  source  of  excitement,  confidence,     iv     and  the  firm  belief  that  the  work  we  do  matters,  something  that  is  easy  to  lose  sight  of.   Thanks  also  to  the  rest  of  my  committee,  Jen  Lau  and  Ian  Dworkin,  for  letting  me  find  my   own  path,  and  offering  encouragement  and  instruction  along  the  way.     Farther  afield,  I  want  to  thank  Lauren  Sullivan  for  years  of  inter-­‐institutional  lab   meetings,  for  pushing  me  to  take  chances,  and  for  your  encouragement  and  camaraderie  in   writing  proposals.  I  have  also  greatly  enjoyed  working  with  Carrie  Seltzer:  beyond  studying   ‘rodents  of  unusual  size’,  you  have  heart  and  courage  of  unusual  size.     I  feel  fortunate  to  have  spent  these  years  at  the  Kellogg  Biological  Station;  I  can’t   imagine  a  better  place,  or  a  better  group  of  people,  to  surround  myself  with  through  all  the   challenges  of  graduate  school.  There  are  more  of  you  than  I  can  name:  faculty,  post-­‐docs,   students  and  beyond.  KBS  also  introduced  me  to  my  partner,  Rachel  Prunier,  who  has  been   a  constant  source  of  balance  and  perspective  through  times  both  difficult  and  fun.    My   fellow  students,  in  addition  to  providing  companionship  and  support,  were  a  bottomless   source  of  interesting  problems  –  the  raw  materials  of  a  theoretician  –  for  which  I  am   grateful.  I  particularly  want  to  recognize  Beth  Miller,  my  lab-­‐mate  and  friend  from  the   beginning:  you  are  a  brilliant  person  (in  every  sense)  who  tolerated  my  crazy  ideas  and   questionable  puns  with  equal  grace.  Anne  Royer  was  my  dissertation  buddy,  always  ready   to  lend  an  ear  or  a  hug  when  needed.  Finally,  thanks  also  to  my  co-­‐conspirator  Mridul   Thomas:  in  matters  of  science  and  soccer  both,  you  have  been  an  excellent  collaborator,   equally  enthusiastic,  challenging,  inspiring  and  tough.     v     TABLE  OF  CONTENTS         LIST  OF  TABLES................................................................................................................................................... viii     LIST  OF  FIGURES ....................................................................................................................................................ix     CHAPTER  1   ................................................................................................................................................................1   INTRODUCTION  ......................................................................................................................................................1   REFERENCES   ............................................................................................................................................................6     CHAPTER  2   ................................................................................................................................................................8   COEXISTENCE  IN  A  VARIABLE  ENVIRONMENT:  ECO-­‐EVOLUTIONARY  PERSPECTIVES   ......8   ABSTRACT   ..................................................................................................................................................8   1.  Introduction ............................................................................................................................................8   2.  Competition,  fitness,  and  evolution  in  a  variable  resource  environment   .................... 12   2.1  Ecological  model   .............................................................................................................. 12   2.2  Growth  rate-­competitive  ability  tradeoff   ............................................................... 15   2.3  Fitness  in  a  periodic  environment  and  invasion  analyses   ................................ 15   2.4  Modeling  evolution  with  adaptive  dynamics   ........................................................ 18   3.  Slow  evolution  and  coexistence  using  T  →  ∞  approximation  ......................................... 21   3.1  Successional  State  Dynamics  (SSD)  approximation  and  motivation  ........... 21   3.2  Resource  availability  φ  and  trait  bifurcation  diagram   .................................... 21   3.3  Influence  of  tradeoff  assumptions   ............................................................................. 23   4.  Slow  evolution  and  coexistence  under  finite  period  fluctuations .................................... 24   4.1  Evolutionary  coexistence,  length  of  the  good  season  (φ),  and  period   length  (T)  ....................................................................................................................... 24   5.  Evolution  on  ecological  timescales  ............................................................................................. 26   5.1  Fast  evolution,  slow  ecology   ........................................................................................ 26   5.2  Quantitative  genetics  (QG)  approach   ...................................................................... 28   5.3  Intermediate  evolutionary  rates  (QG  approach)  ................................................. 29   5.4  Limitations  of  QG  approach  ......................................................................................... 34   6.  Discussion  &  Conclusions   ............................................................................................................... 35   7.  Supplement  A:  Modeling  rapid  evolution  ................................................................................. 40   7.1  Derivation  and  application  of  QG  model  ................................................................. 40   7.2  Alternative  to  QG  model   ................................................................................................ 42   REFERENCES   .......................................................................................................................................... 47     CHAPTER  3 .............................................................................................................................................................. 54   A  GLOBAL  PATTERN  OF  THERMAL  ADAPTATION  IN  MARINE  PHYTOPLANKTON .............. 54   ABSTRACT   ............................................................................................................................................... 54   1.  Introduction   ........................................................................................................................................ 54   2.  Biogeographical  patterns   .............................................................................................................. 56   3.  Eco-­evolutionary  model  .................................................................................................................. 58     vi     4.  Species  distribution  models   ........................................................................................................... 60   5.  Diversity  patterns   ............................................................................................................................. 61   6.  Conclusions  .......................................................................................................................................... 64   REFERENCES   .......................................................................................................................................... 65   CHAPTER  4 .............................................................................................................................................................. 69   ECO-­‐EVOLUTIONARY  DYNAMICS  OF  DIVERSE  COMMUNITIES  IN  PERIODIC   ENVIRONMENTS   ................................................................................................................................................. 69   1.  Introduction   ........................................................................................................................................ 69   1.1  Temporal  variation  &  coexistence.............................................................................. 69   1.2  Consequences  of  evolution  for  ecological  coexistence  mechanisms  in     general  ............................................................................................................................ 70   1.3  And  fluctuation-­dependent  mechanisms  in  particular   ..................................... 71   1.4  Evolutionarily  stable  coexistence:  more  restrictive  than  ecologically  stable   coexistence  .................................................................................................................... 72   1.5  Summary .............................................................................................................................. 73   2.  Methods  ................................................................................................................................................. 74   2.1  Basic  model   ........................................................................................................................ 74   2.2  Successional  State  Dynamics  (SSD)  approximation  ........................................... 78   2.3  Finding  ecological  attractors  ...................................................................................... 80   2.4  Identifying  singular  strategies  and  evolutionarily  stable  states   ................... 80   2.5  Bifurcation  analysis  of  ESS  communities  ................................................................ 82   2.6  Comments  on  the  advantages  of  symmetry   ........................................................... 85   3.  Results   ................................................................................................................................................... 85   3.1  Illustrative  population  dynamics  ............................................................................... 86   3.2  ESS  bifurcation  diagrams  for  sinusoidal  &  triangle  waves   ............................. 88   3.2.1  High  μmax  /m  ..................................................................................................... 88   3.2.2  Low  μmax/m  ....................................................................................................... 90   3.3  Accumulation  of  diversity  and  limiting  similarity   .............................................. 92   3.4  General  patterns  &  theory   ............................................................................................ 94   4.  Discussion  &  Conclusions   ............................................................................................................... 97   4.1  General  patterns  of  diversity/coexistence  .............................................................. 97   4.2  Prevalence  of  alternative  ESS  communities   .......................................................... 98   4.3  Choice  of  forcing  function  drives  diversity  patterns  ........................................... 99   4.4  Limitations  of  current  results  –  theoretically   .................................................... 100   4.5  Limitations  of  current  results  –  empirically   ....................................................... 101   4.6  Multiple  evolving  traits  ............................................................................................... 102   4.7  Concluding  remarks  ..................................................................................................... 103   5.  Supplement  A:  Successional  State  Dynamics  for  continuously  forced  systems   ...... 104   6.  Supplement  B:  Environmental  timings  for  sinusoidal  and  triangle  waves   .............. 107     6.1  Sinusoidal  wave  ............................................................................................................. 107   6.2  Triangle  wave  ................................................................................................................. 108   REFERENCES   ....................................................................................................................................... 109           vii     LIST  OF  TABLES         Table  2.1  Model  parameters,  definitions,  and  default  values  ......................................................... 12       Table  4.1  Showing  the  variables  and  corresponding  definitions  used  in  this  chapter......... 76       viii     LIST  OF  FIGURES         Figure  2.1  Growth  curves  &  population  dynamics   .............................................................................. 14     Figure  2.2  Tradeoff  curve  between  maximum  growth  rate  and  half-­‐saturation     constant   .................................................................................................................................................... 16     Figure  2.3  Pair-­‐wise  invasibility  plots  (PIPs)  across  a  range  of  values  of  φ,  obtained  from   SSD  approximations   ............................................................................................................................ 19     Figure  2.4  Evolutionary  equilibria  and  their  stability  as  a  function  of  φ   .................................. 22     Figure  2.5  As  the  strength  of  the  tradeoff ................................................................................................ 24     Figure  2.6  The  relationship  between  evolutionary  outcome  and  fluctuation  regime   parameters   .............................................................................................................................................. 25     Figure  2.7  Instantaneous  fitness  of  a  single  species,  g(µ;  R)  from  (2.1),  as  a  function  of   available  resource  R  and  species  trait  µ   ..................................................................................... 27     Figure  2.8  Examples  of  trait  and  population  dynamics  from  the  QG  model   ............................ 30     Figure  2.9  Assessing  evolutionary  stability  of  singular  cycles  in  the  QG  model ..................... 31       Figure  2.10  As  the  rate  of  adaptation  (σ)  increases  the  potential  for  coexistence     collapses   ................................................................................................................................................... 33     Figure  2.A.1  A)  PIP  array  and  corresponding  B)  bifurcation  plot ................................................. 44     Figure  2.A.2  Comparison  of  evolutionary  outcomes  as  a  function  of  σ  and  φ  ......................... 45     Figure  2.A.3  Demonstrating  the  difference  between  trait  distributions  of  two  guilds  with   opposing  initial  trait  values   ............................................................................................................. 45     Figure  2.A.4  Close  up  version  of  Fig.  2.10   ............................................................................................... 46     Figure  3.1  Latitudinal  gradient  in  the  optimum  temperature  for  growth  of  marine  and   estuarine  phytoplankton  strains  .................................................................................................... 56     Figure  3.2  Optimum  temperatures  for  growth  across  a  gradient  of  ocean  temperature  ... 57     Figure  3.3  Estimated  mean  daily  growth  rates  of  all  strains  at  their  isolation  locations,   between  1980  and  2010  .................................................................................................................... 60     ix       Figure  3.4  Changes  in  temperature  drive  changes  in  the  potential  diversity  of   phytoplankton,  as  predicted  by  mechanistic  species  distribution  models   ................. 62     Figure  4.1.  Sinusoidal  versus  triangle  wave  fluctuations  (A  and  C),  and  associated  of   density  environmental  states  (B  and  D)  ..................................................................................... 75     Figure  4.2.  Species  exhibit  environment-­‐dependent  growth  rates  that  follow  a  Gaussian   function  whose  width  is  controlled  by  σ2   .................................................................................. 75   Figure  4.3  ESS  communities  can  undergo  at  least  two  kinds  of  bifurcations  as  described  in   the  text  ....................................................................................................................................................... 84     Figure  4.4.  Diverse  ecological  attractors  are  possible,  depending  on  species  traits,   environmental  fluctuations,  and  competition  between  species   ...................................... 86     Figure  4.5  With  increasing  diversity,  population  dynamics  become  more  complex   ........... 87   Figure  4.6  A)  The  diversity  of  ESS  states  increases  with  the  amplitude  of  fluctuations   (Tamp)  given  a  sinusoidal  forcing  function   ................................................................................. 89   Figure  4.7  ESS  bifurcation  diagrams  for  A)  sinusoidal  and  B)  triangle  wave  forcing   functions  ................................................................................................................................................... 90   Figure  4.8.  At  low  μ  =  0.02,  ESS  community  diversity  first  increases,  then  decreases  with   Tamp  .............................................................................................................................................................. 92   Figure  4.9  Detailed  views  of  the  ESS  bifurcation  diagram  for  the  sinusoidal  forcing  function   with  μmax    =  0.02   .................................................................................................................................... 92   Figure  4.10  Derived  patterns  from  ESS  bifurcation  diagrams  given  sinusoidal     fluctuations  .............................................................................................................................................. 94     Figure  4.11  Same  as  Fig.  4.10  but  for  triangle  wave  fluctuations   ................................................. 95     Figure  4.12.  This  figure  provides  a  conceptual  overview  of  the  most  important  axes  of   parameter  variation  for  our  system   ............................................................................................. 96     Figure  4.13.  The  size  of  the  viability  region  (a  proxy  for  ESS  community  diversity)   increases  with  Tamp   .............................................................................................................................. 96     Figure  4.A.1.  As  period  length  τ  increases,  the  time  series  of  population  density.............. 106     Figure  4.A.2.  A)  The  transformed  dynamics  of  the  continuous  periodic  model  for  finite   period  length   ....................................................................................................................................... 106   x     CHAPTER  1     INTRODUCTION   INTRODUCTION   “It  was  the  best  of  times,  it  was  the  worst  of  times,  it  was  the  age  of  wisdom,  it  was  the   age  of  foolishness,  […]  it  was  the  season  of  Light,  it  was  the  season  of  Darkness,  it  was   the  spring  of  hope,  it  was  the  winter  of  despair  […]”   Charles  Dickens,  A  Tale  of  Two  Cities     Ecological  systems  are  rarely  constant  through  time.  The  abundances  of  predators  &  prey   and  competitors  &  mutualists  fluctuate,  driven  by  biotic  interactions  and  underlying   variation  in  precipitation,  nutrients,  and  temperature.  This  reality  challenges  our  ability  to   study  ecology  and  disentangle  its  underlying  mechanisms,  both  empirically  and   theoretically.  Temporal  variation  is  more  than  just  a  nuisance:  it  contributes  to  creating   and  maintaining  the  diversity  of  ecological  communities,  as  changing  environmental   conditions  favor  different  species  at  different  times.  Tradeoffs  limit  the  ability  of  individual   species  to  perform  optimally  in  every  situation;  as  a  consequence,  times  that  are  the  best   for  some  species  are  likely  to  be  the  worst  for  others.  Temporal  variation  can  also  drive   evolution  by  imposing  selective  pressures  on  the  traits  that  allow  species  to  succeed  under   particular  conditions.  Together,  the  interaction  of  ecological  and  evolutionary  processes   influences  not  only  how  many  species  can  coexist,  but  also  their  identity  and  traits.  To   better  understand  the  diversity,  composition,  and  function  of  communities,  we  must  adopt   a  synthetic,  eco-­‐evolutionary  approach  to  the  study  of  temporally  variable  environments.   My  dissertation  focuses  on  exploring  coexistence  mechanisms  that  depend  on   temporal  variation  from  a  perspective  that  integrates  ecology  and  evolution.  I  seek  to   understand  how  evolution  modifies  the  functioning  of  ecological  communities  and  under     1     what  conditions  this  is  possible.  My  work  includes  both  theoretical  investigations,  applying   mathematical  tools  and  approximations  to  the  dissection,  analysis,  and  interpretation  of   models,  and  efforts  to  create  models  that  turn  theoretical  ideas  to  the  task  of  generating   testable  predictions.  Biologically,  my  research  is  motivated  by  studying  the  ecology  of   phytoplankton.  For  the  empirically  motivated  theoretician,  they  are  ideal  organisms:  their   rapid  generation  times,  predominantly  asexual  reproduction,  quantifiable  mechanistic   traits  and  size  make  them  comparatively  simple  to  model,  assay,  and  manipulate  in   laboratory  experiments.  They  are  also  considerably  important  within  ecosystems,   including  both  lakes  and  oceans,  where  they  overwhelmingly  comprise  the  foundation  of   food  webs  and  are  intimately  involved  in  nutrient  cycling.  However,  many  of  the  theoretical   results  that  I  present  can  readily  be  applied  or  generalized  to  other  organisms  and  systems.     In  Chapter  2,  I  investigate  a  coexistence  mechanism  that  depends  on  fluctuating   resource  availability  (Kremer  &  Klausmeier  2013).  Fluctuating  resources  can  support   coexistence  when  there  is  a  trade-­‐off  between  how  quickly  a  species  can  grow  (when   nutrients  are  plentiful)  and  how  good  of  a  nutrient  competitor  it  is  (when  nutrients  are   scarce).  This  mechanism  is  well  studied  from  an  ecological  perspective  but  virtually   unexplored  in  an  evolutionary  context,  prompting  my  research.  In  particular,  I  ask  whether   evolution  permits  species  with  distinct  competitive  strategies  to  arise  and  persist.  I  show   that  the  properties  of  resource  fluctuations  (duration  and  period)  play  an  essential  role  in   determining  when  and  how  coexisting  pairs  of  species  occur.  Increasingly  extreme   tradeoffs  between  growth  rate  and  competitive  ability  widen  the  range  of  fluctuations   permitting  coexistence.  Finally,  I  show  that  the  time  scale  of  evolution  (trait  change)     2     governs  whether  coexistence  is  possible:  rapid  evolution  allows  species  to  respond  quickly   to  changing  resource  conditions,  preventing  coexistence.   Temperature  is  an  important  regulating  factor  in  many  ecosystems.  Chapter  3,   explores  how  marine  phytoplankton  adapt  to  ocean  temperature  variation  over  space  and   time.  This  work  represents  the  combined  efforts  of  myself  and  Mridul  K.  Thomas,  resulting   in  a  jointly  first-­‐authored  publication  (Thomas  et  al.  2012).  This  synergistic  project   combines  data  gleaned  from  the  literature  (by  MKT)  and  theoretical  models  (developed  by   CTK)  to  elucidate  patterns  of  adaptation  to  ocean  temperatures  across  a  diverse  set  of   species.  Together,  we  show  that  the  optimum  temperatures  of  phytoplankton  are  strongly   related  to  mean  annual  temperatures.  An  eco-­‐evolutionary  model  that  I  developed,  driven   by  realistic  temperature  fluctuations  and  physiology,  largely  recapitulates  this  relationship.   This  represents  one  of  the  first  applications  of  eco-­‐evolutionary  models  to  the  task  of   predicting  trait  distributions  across  environmental  gradients;  connecting  these  predictions   to  empirical  data  is  even  less  common.  Finally,  looking  into  the  future,  we  explored  how   phytoplankton  communities  adapted  to  contemporary  ocean  environments  may  be   affected  by  continued  global  warming.  The  fundamental  range  of  most  species  will  shift   towards  the  poles,  prompting  declines  in  diversity  in  the  tropics.  Addressing  these  and   related  questions  is  central  to  understanding  the  future  of  global  biogeochemical  cycles  and   marine  food  webs  reliant  on  phytoplankton  producers.   In  my  last  Chapter  (4),  I  explore  how  complex  patterns  of  coexistence  and   community  structure  emerge  from  simple  models  of  species  competition  in  periodically   varying  environments.  This  represents  a  generalization  of  the  more  targeted  eco-­‐ evolutionary  model  employed  in  Chapter  3.  In  this  model  periodic  variation  in  an     3     environmental  factor,  such  as  temperature,  determines  the  growth  rates  of  species,  each  of   which  specializes  on  a  particular  temperature  but  is  identical  in  all  other  respects.  Given   competition  between  species  with  different  temperature  preferences  and  various  kinds  of   temperature  fluctuations,  I  seek  to  determine  the  diversity  and  composition  of   communities  of  coexisting  species  that  are  evolutionarily  stable  (ESS).  Unsurprisingly,  I   find  that  weak  fluctuations  support  little  or  no  diversity.  As  the  amplitude  of  fluctuations   increases,  however,  the  diversity  of  evolutionarily  stable  communities  rises.  Unexpectedly,   I  discovered  that  alternate,  stable  ESS  communities  are  both  possible  and  common  across   many  fluctuations.  This  challenges  our  ability  to  predict  unique  trait  distributions  across   habitats.  I  also  show  that  temporal  variation  cannot  support  unlimited  levels  of  diversity   under  most  situations;  extreme  fluctuations  present  too  harsh  of  an  environment  for   diverse  sets  of  species  to  persist.  Finally,  I  demonstrate  that  the  choice  of  a  particular   periodic  function  describing  environmental  variation  has  underappreciated  effects  on   patterns  of  diversity  across  a  range  of  fluctuation  amplitudes.     Overall,  the  work  I  present  in  this  dissertation  is  significant  because:  1)  it  improves   our  knowledge  of  several  basic  theoretical  models,  showing  how  trait  evolution  can  have   dramatic  effects  on  temporally  varying  ecological  systems,  2)  it  illustrates  the  use  of   techniques  that  can  employed  in  studying  other  models  containing  both  temporal  variation   and  evolution,  adding  to  a  still  limited  field,  and  3)  it  applies  eco-­‐evolutionary  theory  to   explaining  and  predicting  empirical  patterns.  Collectively,  these  contributions  advance  our   understanding  of  fundamental,  general  ecological  mechanisms  and  shed  light  on  the  role  of     4     these  mechanisms  play  in  a  specific  system  (marine  phytoplankton)  of  considerable   environmental  and  social  importance.     5                           REFERENCES   6     REFERENCES           Kremer,  C.T.,  Klausmeier,  C.A.  2013.  Coexistence  in  a  variable  environment:  eco-­‐ evolutionary  perspectives.  J.  Theor.  Biol.  339,  14-­‐25.   Thomas,  M.  K.,  Kremer,  C.T.,  Klausmeier,  C.A.,  Litchman,  E.  2012.  A  global  pattern  of  thermal   adaptation  in  marine  phytoplankton.  Science  338  (23),  1085-­‐1088.     7     CHAPTER  2   COEXISTENCE  IN  A  VARIABLE  ENVIRONMENT:  ECO-­EVOLUTIONARY  PERSPECTIVES   ABSTRACT   A  central  question  in  community  ecology  is  the  means  by  which  species  coexist.   Models  of  coexistence  often  assume  that  species  have  fixed  trait  values  and  consider   questions  such  as  how  tradeoffs  and  environmental  variation  influence  coexistence  and   diversity.  However,  species  traits  can  be  dynamic,  varying  between  populations  and   individuals  and  changing  over  time  as  species  adapt  and  evolve,  at  rates  that  are  relevant  to   ecological  processes.  Consequently,  adding  evolution  to  ecological  coexistence  models  may   modify  their  predictions  and  stability  in  complex  or  unexpected  ways.  We  extend  a  well-­‐ studied  coexistence  mechanism  depending  on  resource  fluctuations  by  allowing  evolution   along  a  tradeoff  between  maximum  growth  rate  and  competitive  ability.  Interactions   between  favorable  season  length  and  the  period  of  fluctuations  constrain  coexistence,  with   two  species  coexistence  favored  by  intermediate  season  length  and  arising  through   evolutionary  branching  or  non-­‐local  invasion.  However,  these  results  depend  on  the   relative  rates  of  ecological  and  evolutionary  processes:  rapid  evolution  leads  to  a  complete   breakdown  of  otherwise  stable  coexistence.  Other  coexistence  mechanisms  should  be   evaluated  from  an  evolutionary  perspective  to  examine  how  evolutionary  forces  may  alter   predicted  ecological  dynamics.   1.  Introduction     Communities  typically  support  many  more  species  than  classic  theoretical  models  of   competition  that  predict  to  stably  coexist.  Hutchinson  (1961)  highlighted  this  apparent   violation  of  the  competitive  exclusion  principle  (Hardin  1960)  as  the  “paradox  of  the     8     plankton”:  the  persistence  of  diverse  plankton  communities  in  seemingly  homogeneous   environments  with  few  limiting  resources.  The  resolution  of  this  paradox  has  inspired   much  theoretical  work  identifying  a  variety  of  mechanisms  promoting  coexistence.  Broadly   speaking,  these  mechanisms  require  factors  such  as  predators  or  other  natural  enemies   (Holt  1977,  Holt  &  Lawton  1994);  mutualists  (Gross  2008,  Lee  &  Inouye  2010);  spatial   heterogeneity  (Tilman  1994,  Amarasekare  2003,  Edwards  &  Stachowicz  2010,  Berkley  et   al.  2010);  or  temporal  variability  (Levins  1968,  1979,  Armstrong  &  McGehee  1980,  Chesson   &  Warner  1981,  Abrams  1984,  Grover  1990,  Chesson  1994,  Huisman  &  Weissing  1999,   Litchman  &  Klausmeier  2001,  Abrams  2004,  2006).  The  coexistence  mechanism  we   investigate  in  this  chapter  is  a  member  of  this  last  category.     Temporal  variability  is  ubiquitous  in  ecological  systems.  It  occurs  at  a  range  of  scales   and  arises  from  multiple,  often  interacting,  sources  including  exogenous  and  endogenous   cycles  and  stochasticity.  Because  the  competitive  exclusion  principle  is  equilibrium-­‐based,   non-­‐equilibrium  conditions  have  been  suggested  as  a  potential  solution  to  the  paradox  of   the  plankton,  beginning  with  Hutchinson  (1961).  Since  then,  mathematical  models  have   shown  that  two  or  more  species  can  coexist  due  to  temporal  variation,  such  as  fluctuations   in  a  single  resource  (Armstrong  &  McGehee  1976,  Levins  1979,  Hsu  1980,  Chesson  &   Warner  1981,  Tilman  1982,  Litchman  &  Klausmeier  2001,  Abrams  2004).  At  its  simplest,   temporal  variation  can  be  incorporated  into  models  by  imposing  switching  between  two   distinct  environmental  states  (in  our  model,  growing  and  non-­‐growing  seasons).   Coexistence  can  occur  when  resource  levels  fluctuate  if  there  is  a  tradeoff  between  the   maximum  growth  rate  and  competitive  ability  of  species  (Hsu  1980,  Smith  1981,  Grover   1991,  Litchman  &  Klausmeier  2001,  Anderies  &  Beisner  2000,  Tachikawa  2008,  Xiao  &     9     Fussmann  2013).  This  coexistence  mechanism  is  termed  relative  nonlinearity  by  Chesson   (1994).  Fast  growing  species  (“opportunists”)  and  strong  resource  competitors   (“gleaners”)  may  coexist  if  the  length  of  the  good  season  where  resource  is  available  is   neither  too  short  (opportunists  outcompete  gleaners)  nor  too  long  (gleaners  outcompete   opportunists)  (Litchman  &  Klausmeier  2001).  Empirically,  temporal  variation  in  factors   including  light,  phosphorus,  and  temperature,  promotes  coexistence  and  enhances   diversity  (Sommer  1984,  1985,  Gaedeke  &  Sommer  1986,  Floder  et  al.  2002;  Litchman   1998,  2003,  Jiang  &  Morin  2007,  Shurin  et  al.  2010).     There  is  increasing  evidence  that  rapid  evolution  occurs  widely  and  alters  ecological   dynamics  (Yoshida  et  al.  2003,  Hairston  et  al.  2005,  Carroll  et  al.  2007,  Fussmann  et  al.   2007,  Pelletier  et  al.  2009,  Post  &  Palkovacs  2009,  Ellner  et  al.  2011).  Where  this  modifies   interspecific  interactions  essential  for  coexistence,  we  must  revisit  our  understanding  of   coexistence  mechanisms  from  a  new  perspective  (Egas  et  al.  2004,  Shoresh  et  al.  2008,   Lankau  2010,  Bolnick  et  al.  2011,  Snyder  &  Adler  2011,  Abrams  et  al.  2012).  Typically,   coexistence  models  focus  on  a  few  (often  two)  species  with  static  traits  (or  phenotypes).  In   reality,  however,  a  continuous  range  of  species  trait  values  may  be  accessible  through  both   evolutionary  (standing  genetic  variation  and  novel  mutation)  and  ecological  (dispersal   from  the  regional  species  pool)  processes.   While  immigration  can  increase  local  diversity  and  mutation  is  the  ultimate  source   of  diversity,  these  processes  can  also  result  in  the  exclusion  of  species  otherwise  capable  of   coexisting  ecologically.  First,  a  pair  of  distinct,  stably  coexisting  species  might  be  invasible   by  a  species  with  an  intermediate  phenotype  that  displaces  them  both,  while  also  resisting   all  other  invaders  (an  evolutionarily  stable  strategy,  or  ESS)  (Abrams  1987).  Given     10     sufficient  heritable  genetic  variation,  such  a  strategy  could  result  in  convergent  evolution   and  even  species  extinction  (terHorst  et  al.  2010,  Vasseur  &  Fox  2011).  Shoresh  et  al.   (2008)  noted  this  convergent  evolution  exacerbates  the  paradox  of  the  plankton.  Second,   mechanisms  based  on  temporal  niche  partitioning  between  species  with  distinct  trait   values  may  be  particularly  sensitive  to  rapid  evolution.  If  individual  species  are  capable  of   shifting  their  trait  values  in  response  to  changing  environments  they  may  closely  track  the   temporally  varying  optimum,  preempting  any  newly  opened  niches.  For  example,  Abrams   (2006)  showed  that  rapid  evolution  destroyed  the  coexistence  of  ecologically  distinct   specialist  and  generalist  species  in  a  variable  environment.  We  explore  both  of  these   phenomena  in  this  chapter,  focusing  on  the  resource  competition  in  a  variable   environment.   The  remainder  of  the  chapter  adheres  to  the  following  structure:  Section  2  details   our  ecological  model  of  competition  for  fluctuating  resources,  describes  how  fitness  is   calculated,  and  summarizes  the  basic  evolutionary  modeling  approach  we  employ   (“adaptive  dynamics”  sensu  Abrams  2005).  In  Section  3  we  determine  the  outcome  of  slow   evolution  (or  community  assembly)  as  a  function  of  environmental  and  tradeoff   parameters.  This  analysis  is  aided  by  analytical  approximations  from  the  limiting  case   where  the  period  of  fluctuations  is  infinite  (successional  state  dynamics).  In  Section  4,  we   relax  this  infinite  period  approximation,  exploring  the  outcome  of  slow  evolution  or   community  assembly  under  finite  period  lengths.  In  Section  5  we  investigate  the  effect  of   more  rapid  evolution  on  species  coexistence,  relaxing  the  traditional  separation  of   ecological  and  evolutionary  timescales.  Finally,  in  Section  6  we  discuss  our  results  and     11     subsequent  conclusions.  For  convenience,  all  parameter  definitions  and  values  are   summarized  (Table  2.1).     2.  Competition,  fitness,  and  evolution  in  a  variable  resource  environment     2.1.  Ecological  model     In  this  chapter,  we  extend  an  ecological  model  describing  competition  for  a  single,   externally  forced,  fluctuating  resource  similar  to  one  previously  studied  by  Litchman  &   Klausmeier  (2001)  to  include  continuous  trait  variation.  They  parameterized  the  basic   Parameter   Definition     State  variables     N   Population  density     R   Available  resource         Environmental  parameters     Rin   Total  resource  during  good  season     T   Period  of  the  resource  fluctuation     φ   Proportion  of  period  T  over  which  growth   is  possible  (length  of  good  season)     Physiological  parameters     µ   Maximum  growth  rate     µmin   Smallest  allowed  maximum  growth  rate     µmax   Largest  allowed  maximum  growth  rate     K   Half-­‐saturation  constant,  depends  on  µ     Kmin   Smallest  allowed  half-­‐saturation  constant     Kmax   Largest  allowed  half-­‐saturation  constant     Exponent  governing  tradeoff  between  µ   c   and  K     m   Per  capita  death  rate         Evolutionary  variables     g   Instantaneous  fitness  /  growth  rate   g   Average  fitness  over  one  period       σ   Phenotypic  variance  (rate  of  evolution)   Values   -­‐   -­‐     1000   -­‐   0  ≤  φ  ≤  1   µmin  ≤  µ  ≤  µmax   µmin  =  m  =  0.1   5   Kmin  ≤  K(µ)  ≤  Kmax   0.1   6   2.5   0.1       -­‐   -­‐   0  to  0.7     Table  2.1.  Model  parameters,  definitions,  and  default  values  used  in  the  text  and   ! figures,  unless  otherwise  specified  (refer  also  to  values  in  Reynolds  2006).     12     model  for  two  particular  phytoplankton  species,  a  fast  growing,  poor  competitor  (Nitzschia   sp.)  and  a  slow  growing,  good  competitor  (Sphaerocystis  sp.).  Their  results  demonstrated   that  when  the  resource  is  available  either  very  briefly,  or  almost  constantly,  only  a  single   species  can  persist  (the  fast  growing  species  and  the  good  resource  competitor,   respectively).  However,  with  good  seasons  of  intermediate  length,  both  species  were  able   to  coexist,  partitioning  the  resource  in  time.  While  this  model  is  relatively  simple,  it   provides  realistic,  well-­‐understood  ecological  dynamics,  including  both  competitive   exclusion  and  multi-­‐species  coexistence,  and  provides  a  foundation  for  subsequently   adding  evolution.     To  describe  the  population  dynamics  of  species  i  we  consider  how  its  density  Ni   changes  due  to  growth  and  density-­‐independent  mortality  (rate  m).  Growth  rates  depend   on  the  resource  R  following  Michaelis–Menten–Monod  kinetics  (Fig.  2.1,  A),  with  maximum   growth  rate  μi  and  half-­‐saturation  constant  K                       (2.1)     We  define  instantaneous  fitness  g  as  the  per  capita  growth  rate  of  species  i,  which  depends   on  both  the  species  trait  μi  and  the  environmental  variable  R.  Resource  levels  change  as  a   function  of  biomass  as  well  as  external  forcing,  which  is  imposed  with  a  period  of  length  T   and  consists  of  alternating  good  and  bad  seasons:                   (2.2)     In  the  good  season,  the  level  of  available  resource  R  is  determined  by  the  difference   between  total  resource  level  (set  to  Rin)  and  the  amount  of  resource  made  unavailable  by     13     the  formation  of  biomass,  which  changes  as  growth,  competition,  and  mortality  occur.  The   good  season  lasts  for  a  proportion  φ  of  the  total  period  T.  This  parameter  φ  is  a  key   environmental  variable  controlling  the  length  of  time  in  each  period  where  resource  is   available  and  growth  is  possible;  it  will  be  the  focus  of  many  of  our  results.  At  the  end  of  the   good  season  resource  availability  ceases,  growth  is  impossible,  and  all  species  suffer   mortality  alike,  declining  exponentially  in  abundance  for  the  duration  of  the  bad  season,  (1-­‐ φ)T.  At  this  point,  the  cycle  repeats  with  the  return  of  the  good  season.  For  example,  if  we   are  considering  fluctuations  occurring  on  an  annual  scale  (T  =  365),  and  φ  =  0.45,  growth   would  be  possible  for  only  forty-­‐five  percent  of  each  year,  governed  by  resource  availability   (Fig.  2.1,  B).  Biologically,  this  dynamic  might  correspond  to  a  resource  such  as  light,  an   essential  resource  for  phytoplankton  exhibiting  strong  diurnal  and  seasonal  variation,  or   serve  as  a  coarse  approximation  of  the  annual  forcing  temperate  lakes  experience  due  to   many  factors  (temperature,  lack  of  mixing,  ice  cover).     1000 4 Population Density Growth Rate 800 3 2 1 600 400 200 0 0 0 10 20 R 30 40 ΦT 0 �1�Φ� T ΦT 365 Time �1�Φ� T 730   Figure  2.1  Growth  curves  &  population  dynamics.  A)  Growth  curves  for  a  fast  growing   species  (gray,  µ1  =  4.99,  K1  =  5.97)  and  a  slow  growing  species  with  low  half-­‐saturation   constant  (black,  µ2  =  1.5,  K2  =  0.36).  B)  Corresponding  population  dynamics  illustrating  the   stable  coexistence  of  species  in  A.  Resource  is  available  (absent)  in  the  intervals  shown  by   the  white  (grey)  boxes  (φ  =  0.45,  T  =  365).  Each  period,  the  fast  growing  species  dominates   initially,  then  is  replaced  by  the  slow  growing,  better  competitor  as  resources  become   limiting,  followed  by  exponential  death  of  both  species  during  the  bad  season.     14     2.2  Growth  rate–competitive  ability  tradeoff         It  is  well-­‐known  that  when  competing  for  a  single,  constantly  supplied  resource  the   species  with  the  lowest  break-­‐even  resource  level  R*,  defined  as   R∗ = mK/ (µ − m)  in  this   model,  will  outcompete  all  other  species,  rendering  coexistence  impossible  (Tilman  1982).   Low  values  of  K  yield  lower  values  of  R*,  making  species  good  competitors,  favored  to  win   when  competing  for  a  constant  resource.  However,  minimizing  K  is  often  thought  to  come   at  the  cost  of  lowering  species’  maximum  growth  rate  µ.  This  tradeoff  sets  up  the  potential   for  coexistence  in  environments  where  resource  levels  are  not  constant,  as  species  with   high  maximum  growth  rates  are  able  to  quickly  take  advantage  of  a  newly  abundant   resource  (see  Fig.  1  and  Grover  1990,  Litchman  &  Klausmeier  2001).  We  impose  this   tradeoff  in  our  model  by  making  K  an  increasing  power  function  of  µ:                 (2.3)     To  restrict  analysis  to  biologically  relevant  values,  we  also  introduce  bounds  on  μ  and  K   such  that  μmin  ≤  μ  ≤  μmax  and  Kmin  ≤  K(μ)  ≤  Kmax  (Table  2.1).  The  strength  of  this  tradeoff  is   controlled  by  parameter  c,  with  c  =  1  corresponding  to  a  linear  relationship  between  μ  and   K,  while  c  >1  results  in  an  increasingly  convex  relationship  (Fig.  2.2).  Collectively,  equations   (2.1)–(2.3)  completely  describe  the  ecological  dynamics  of  species  competing  for  a   fluctuating  resource  and  constrained  by  a  tradeoff  between  maximum  growth  rate  and   half-­‐saturation  constant.       2.3  Fitness  in  a  periodic  environment  and  invasion  analyses       Prior  to  conducting  evolutionary  analyses,  it  is  necessary  to  appropriately  define  the   fitness  of  a  species  as  a  function  of  its  traits  and  environment.  We  have  previously  defined  a       15     Half saturation constant Kmax 5 4 c�1 3 c � 2.5 2 c�5 1 Kmin Μmin 1 2 3 Maximum growth rate 4 Μmax   Figure  2.2  Tradeoff  curve  between  maximum  growth  rate  and  half-­saturation   constant,  bounded  between  biologically  realistic  values,  for  various  values  of  shape   parameter  c.       species’  instantaneous  fitness  g  in  (2.1).  However,  in  a  fluctuating  environment,  the  value  of   the  instantaneous  fitness  g  will  vary  over  the  course  of  a  single  period.  The  measure  of   fitness  relevant  for  determining  the  long-­‐term  outcome  of  evolution  and  community   assembly  is   g ,  the  time-­‐average  of  instantaneous  fitness  over  a  period:                         (2.4)   !   (Metz  et  al.  1992).  This  accounts  for  resource  levels  that  vary  through  time  due  to  external   forcing  and  internal  nutrient  dynamics  arising  from  growth  and  competition.       With  this  definition  of  fitness  we  can  conduct  invasion  analyses,  to  determine  the   invasion  rate,  of  a  population  with  trait  µinv.  This  invader  can  either  arise  through  mutation   from  an  existing  species  (giving  it  a  similar  trait  value  to  its  progenitor),  or  be  introduced   to  the  system  through  immigration  (with  no  constraint  on  its  trait  value,  as  it  comes  from   an  unknown  ecological  and  evolutionary  environment).  In  either  situation  we  specify  that     16     its  initial  abundance  is  rare  (i.e,  Ninv  ≈  0),  which  allows  us  to  assume  that  resource  dynamics   remain  unaffected  by  the  invading  species  and  are  governed  only  by  external  forcing  and   the  biotic  effects  of  any  resident  species.     The  invasion  rate  of  a  species  with  trait  µinv  into  an  empty  (or  unoccupied)   environment  can  be  determined  analytically:                       (2.5)     as  resource  dynamics  can  be  simplified  such  that  R(t)=Rin  during  the  good  season  and   R(t)=0  otherwise  (Litchman  and  Klausmeier  2001).  When   g (µinv)  >  0,  the  species  has   positive  fitness  and  can  increase  in  abundance,  ultimately  reaching  its  population  dynamic   ! attractor.  If   g (µinv)  <  0,  the  species  has  negative  fitness   and  is  unable  to  persist  even  in  the   absence  of  competition.  We  can  solve  for  the  value  of  φ  where  (2.5)  changes  sign  for  a   ! having  the  fastest  permissible  growth  rate  µmax,   species   φmin = m µmax [Rin / (Rin + Kmax )]                     (2.6)     This  value  demarcates  environments  too  severe  for  even  single  species  to  exist  (Litchman   &  Klausmeier  2001).     Now  consider  a  novel  phenotype  invading  an  environment  occupied  by  one  or  more   resident  species  with  traits  given  by  the  vector   �µres.  We  assume  that  invaders  arise   infrequently  enough  that  resident  communities  reach  their  attractor  between  invasions   and  that  multiple  invasions  do  not  occur  simultaneously  (separation  of  ecological  and   evolutionary  timescales).    Therefore  we  can  consider  the  invasion  rate   g¯ (µinv ,�µres )  to  be  a   function  only  of  the  traits  of  the  resident(s)  and  the  invader.  In  general,  it  is  impossible  to   determine  the  resident  species  attractor  analytically,  which  prevents  calculating  the     17     invasion  rate  explicitly.  We  can  either  locate  the  attractor  by  numerically  solving  (2.1)  until   |Nres(t)  –  Nres(t+T)|  <  ε  for  some  small  ε,  or  by  an  approximation  valid  for  large  period  T  (see   Section  3).  The  population  attractor  then  determines  the  relevant  resource  dynamics  that   an  invader  experiences,  so  we  can  calculate g¯ (µinv ,�µres ).     2.4  Modeling  evolution  with  adaptive  dynamics         Having  defined  the  invasion  fitness  of  a  rare  invader  (mutant  phenotype  or  immigrant   species)  as  a  function  of  its  trait  and  those  of  the  resident  species,  we  can  use  the   techniques  of  adaptive  dynamics  to  analyze  the  outcome  of  evolution  (or  community   assembly)  for  any  given  environment  (Dieckmann  &  Law  1996,  Geritz  et  al.  1998,  Geritz  et   al.  2004,  McGill  &  Brown  2007).  For  a  single  resident  species   �µres = µres ,  the  sign  of   g¯ (µinv , µres )  for  all  pairs  of  resident  and  invader  traits  across  a  range  of  values  determines   pair-­‐wise  invasibility  plots  (or  PIPs),  which  can  be  used  to  graphically  determine  the   outcome  of  single  species  (“monomorphic”)  evolution  (cf.  Fig.  2.3  and  Geritz  et  al.  1998).   ¯ inv , µres )/∂ µinv |µinv =µres determines  the  direction  of  selection:   The  fitness  gradient   ∂ g(µ   positive  (negative)  values  indicate  that  larger  (smaller)  trait  values  are  favored.  Singular   strategies  (evolutionary  equilibria)  can  be  found  by  solving  for  the  value(s)  of  µinv  such  that   the  fitness  gradient  is  zero,  corresponding  to  situations  where  there  is  no  directional   selection  on  the  resident.  The  second  derivative  of  the  invasion  fitness  evaluated  at  the   resident  trait,                       (2.7)   indicates  whether  the  singular  strategy  experiences  stabilizing  or  disruptive  selection.   Negative  values  of  (2.7)  indicate  stabilizing  selection  where  no  invader  with  a  nearby  trait       18     Invader trait, !inv" ! = 0.02!!! Resident trait, !res "     Figure  2.3  Pair-­wise  invasibility  plots  (PIPs)  across  a  range  of  values  of  φ ,  obtained   from  SSD  approximations.  Positive  (negative)  invasion  fitness  is  shown  in  black  (white).   As  φ  increases  across  the  panels  evolutionary  cases  change:  no  species  persists  (φ  =  0.02);   single  species  global  ESS  at  maximum  trait  value  (φ  =  0.04  to  0.2);  local  but  not  global  ESS   (φ  =  0.22  to  0.4);  branching  point  (φ  =  0.42  to  0.82);  single  species  global  ESS  at  low  value  of   µ  (φ  =  0.84  to  0.98).       value  will  be  able  to  invade  the  resident,  leading  to  a  local  evolutionarily  stable  state  (ESS).   If  it  is  also  true  that  invasion  fitness  is  negative  for  all  values  of  µinv  (excepting  μres  of  course,     and  such  that  μmin  ≤  μinv  ≤  μmax),  then  we  identify  this  ESS  as  a  global  ESS.  However,  in  some   cases  values  of  µinv  sufficiently  different  from  µres  can  have  positive  invasion  fitness.  Then,   through  immigration  or  mutations  of  large  effect,  the  single  species  ESS  is  invasible  and     19     may  give  way  to  two  species  coexistence.  We  describe  this  situation  as  a  "local  but  not   global  evolutionarily  stable  state"  (or  LESS,  see  McGill  &  Brown  2007).  In  contrast,  if  (2.7)   is  positive,  corresponding  to  disruptive  selection,  and  convergence  stability  holds,  a   branching  point  is  identified.  Following  the  identification  of  a  branching  point  (or  a  LESS),  a   two  species  singular  strategy  can  be  located  by  solving  for  the  values  of   �µres = (µres1 , µres2 )   ¯ inv ,�µres )/∂ µinv ,  simultaneously  equals  zero  when   µinv  is   such  that  the  fitness  gradient,   ∂ g(µ evaluated  at  each  element  of   �µres.  The  stability  of  the  resulting  singular  strategy  is   determined  as  before  (refer  to  equation  2.7)  and  the  process  repeated  until  a  global  ESS   state  is  determined.  In  this  way,  for  any  environment  (given  φ,  T,  or  other  parameters  of   interest),  we  can  solve  for  both  the  number  of  species  capable  of  arising  and  persisting   stably  through  evolution  and  their  associated  trait  values  (Geritz  et  al.  1998,  Geritz  et  al.   2004).   Note  that  care  must  be  taken  in  these  calculations  to  maintain  µ  between  µmin  and   µmax.  The  lower  value  of  µ  is  effectively  constrained  by  mortality  rate  m.  However,  in  many   cases,  evolution  would  drive  the  maximum  value  of  µ  above  µmax  despite  the  corresponding   cost  of  high  K.  When  this  happens,  we  hold  the  species’  trait  at  µmax  as  if  it  had  reached  a   singular  strategy,  even  if  its  fitness  gradient  was  positive.  In  real  biological  systems,   maximum  growth  rates  may  be  constrained  by  additional  factors  such  as  metabolic   tradeoffs,  competitive  abilities,  predation,  and  temperature,  preventing  runaway  selection   for  unrealistically  high  growth  rates.     20     3.  Slow  evolution  and  coexistence  using  T  →  ∞  approximation     3.1  Successional  State  Dynamics  (SSD)  approximation  and  motivation       Because  the  numerical  evaluation  of  (2.1)  is  relatively  costly,  for  our  initial  results  we   use  an  approximation  method  termed  ‘Successional  State  Dynamics’  (SSD,  see  Klausmeier   2010),  to  arrive  at  analytically  tractable  expressions  for  population  attractors  (2.1)  and   invasion  rates  (2.4).  This  approach  hinges  on  the  observation  that  as  T  →  ∞  in  externally-­‐ forced,  piecewise,  periodic  systems,  the  dynamics  consist  entirely  of  discrete  states,  in   which  individual  populations  are  either  rare  and  exponentially  increasing  or  decreasing  in   abundance  or  common  and  at  constant  abundances.  The  transitions  between  these  discrete   states  occur  almost  instantaneously  relative  to  the  length  of  a  period  T.  We  can  determine   the  identity  of  these  states  as  well  as  critical  transition  times  between  states.  For  specifics   refer  to  the  example  of  competition  for  a  periodically  available  resource  provided  in  detail   in  (Klausmeier  2010).  While  the  assumption  of  infinitely  long  periods  may  be  initially   disconcerting,  it  is  often  the  case  that  numerical  results  from  finite  period  environments   converge  rapidly  on  the  SSD  approximations  as  T  increases  (in  our  case,  the  results  are   indistinguishable  from  T  =  365).  We  first  present  results  using  the  SSD  approach,  and  then   investigate  dynamics  given  finite  values  of  T,  indicating  where  these  findings  converge.     3.2  Resource  availability  φ  and  trait  bifurcation  diagram       We  now  turn  to  examining  how  the  length  of  the  good  season,  governed  by  φ,   influences  species  coexistence  and  ESS  trait  values.  Figure  3  shows  a  sequence  of  PIPs   across  a  range  of  φ  values,  classified  according  to  their  stability  (see  section  2.4  and  Figs.   2.3  and  2.A.1,  A).  This  information  can  be  condensed  into  a  bifurcation  diagram  covering  a       21     5 4 Μ 3 2 1 0 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Φ       Figure  2.4  Evolutionary  equilibria  and  their  stability  as  a  function  of  φ,  the  proportion   of  a  period  over  which  growth  is  possible.  The  black  line  follows  the  location  of  the  one   species  singular  strategy  as  φ  changes.  The  stability  of  the  singular  strategy  transitions   between  global  ESSs  (solid  line),  local  but  not  global  ESSs  (LESSs,  dashed),  and  branching   points  (dotted).  Grey  lines  indicate  the  traits  of  the  two-­‐species  (dimorphic)  ESS   populations  arising  from  LESSs  or  branching  points.  Whenever  the  fast  growing  strategy  is   favored  it  takes  on  the  value  of  µmax  =  5.     continuous  range  of  φ  values,  showing  simultaneously  the  trait  values  of  one  and  two   species  singular  strategies  and  categorizing  the  corresponding  evolutionary  regimes  (Figs.   2.4  and  2.A.1,  B).  This  result  shows  that  at  either  low  or  high  values  of  φ  (near  0  or  1),  only   a  single  species  can  exist  at  the  ESS  (with  high  or  low  maximum  growth  rates,  respectively).   For  intermediate  values  of  φ,  two  species  coexistence  is  possible  via  evolutionary   branching.  Flanking  either  side  of  this  range  of  φ  values  are  local  but  not  global  ESS  (LESS)   cases,  where  two  species  coexistence  is  possible,  but  can  be  attained  only  through   immigration  or  mutations  of  large  effect,  rather  than  by  small  mutations  (Fig.  2.4).  These   results  are  consistent  with  the  findings  of  the  ecological  model  of  (Litchman  &  Klausmeier     22     2001),  with  fast  growing  species  dominating  at  low  φ,  good  competitors  dominating  at  high   φ,  and  both  strategies  coexisting  under  intermediate  resource  availability.  However,  the   range  of  values  over  which  coexistence  is  possible  is  significantly  larger  when  species  trait   values  are  optimized  by  evolution  along  our  tradeoff,  rather  than  given  by  the  specific  fixed   parameters  of  Litchman  &  Klausmeier  (2001).  Additionally,  we  gain  insight  into  the   potential  origin  of  coexisting  species,  and  when  the  two  species  community  can  arise  in  situ   through  gradual  evolutionary  processes,  or  depends  on  a  source  of  variation  stemming   from  immigration  or  large  mutations.     3.3  Influence  of  tradeoff  assumptions         Coexistence  depends  heavily  on  the  assumed  tradeoff  between  maximum  growth  rate   µ  and  half  saturation  constant  K,  the  strength  of  which  is  governed  by  parameter  c  (Fig.   2.2).  We  examine  the  sensitivity  of  the  preceding  results  to  variation  in  this  parameter  (Fig.   2.5).  When  c  =  1,  the  relationship  between  μ  and  K  is  linear,  and  the  lowest  value  of  R*   occurs  at  μmax  (Fig.  2.2).  As  such,  there  is  no  competitive  advantage  to  having  a  lower   maximum  growth  rate  and  coexistence  does  not  occur  for  any  value  of  φ.  However,  as  c   increases,  coexistence  becomes  possible  and  the  width  of  the  coexistence  region  increases   rapidly.  As  c  increases  further,  the  region  of  coexistence  shifts  gradually  from  higher  to   lower  values  of  φ,  where  the  resource  is  available  more  briefly.  Collectively  these  results   illustrate  another  potential  role  for  evolution  in  moderating  coexistence,  to  the  extent  that   tradeoffs  may  arise  through  evolutionary  as  well  as  physiological  constraints.       23     5 c 4 3 Global ESS LESS Branching Point LESS Global ESS 2.5 2 1 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1    Figure  2.5  As  the  strength  of  the  tradeoff  between  maximum  growth  rate  and  half-­‐ saturation  constant  (c)  increases,  the  range  of  φ  value  across  which  two  species  coexistence   occurs  increases  (shaded  grey  region).  The  black  rectangle  indicates  the  region  where  φ  is   so  small  that  no  allowable  species  persists.  These  results  were  obtained  using  the  SSD   approach.  For  comparison,  the  dashed  line  corresponds  to  c  =  2.5,  the  parameter  value   used  in  all  other  results.     4.  Slow  evolution  and  coexistence  under  finite  period  fluctuations     4.1  Evolutionary  coexistence,  length  of  the  good  season  (φ),  and  period  length  (T)       Within  aquatic  environments,  and  across  habitats,  resources  can  be  more  or  less   Φ ephemeral  and  fluctuate  on  different  time  scales  (in  other  words,  with  periods  of  different   lengths).  Given  the  diversity  of  possible  environments,  it  is  important  to  understand  in   which  environments  (with  what  kind  of  fluctuations)  the  coexistence  of  multiple  species  is   possible  based  on  the  coexistence  mechanism  we  study.  In  section  (3.2)  we  examined  the   effect  of  the  length  of  the  good  season  where  resource  is  available  (regulated  by  φ)  on   evolution  and  coexistence,  assuming  that  T  →  ∞.  Now  we  relax  this  assumption,  varying   both  φ  and  T,  while  addressing  the  same  questions  (Fig.  2.6).  As  with  the  SSD  results,     24     increasing  φ  produces  a  transition  from  a  single  fast  growing  species  at  the  ESS  to  two   species  coexistence  via  a  LESS,  then  branching,  returning  to  LESS,  and  finally  a  single  highly   competitive  species  at  the  ESS.  The  SSD  approximation  is  very  accurate  for  the  annual   period  of  T  =  365  days.    However,  as  period  length  T  becomes  shorter,  resource  fluctuations   become  very  rapid  and  coexistence  collapses.  When  resource  fluctuations  occur  rapidly   relative  to  the  rate  species  respond  to  their  environment,  individual  species  average  their   dynamics  over  the  course  of  fluctuations,  removing  the  potential  for  temporal  niche   partitioning.     365 365 100 100 T 10 Global ESS LESS Branching point LESS Global ESS 1 0.0 10 1 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 Φ 0.6 0.7 0.8 0.9 1.0   Figure  2.6  The  relationship  between  evolutionary  outcome  and  fluctuation  regime   parameters.  The  region  of  two  species  coexistence  is  shown  in  grey.  Environments  with   brief  resource  availability  (φ  <  0.2)  are  dominated  by  fast  growing  species,  while  good   resource  competitors  dominate  in  environments  with  consistent  resources  (φ  >  0.8).  For   very  short  periods,  no  coexistence  is  possible,  as  resource  fluctuations  for  any  value  of  φ   occur  too  rapidly  to  allow  temporal  niche  partitioning.  Arrows  indicate  the  predicted   boundaries  between  evolutionary  regimes  obtained  from  the  SSD  approach;  note  that  the   results  for  T=365  are  practically  indistinguishable  from  T=∞.  The  black  region  at  low  φ   indicates  environments  too  extreme  for  the  survival  of  even  a  single  species.     25     5.  Evolution  on  ecological  timescales         We  have  demonstrated  that  evolutionarily  stable  two  species  coexistence  can  occur   when  ecological  dynamics  occur  much  more  quickly  than  mutation  and  evolution  (Fig.  2.4).   However,  population  and  trait  dynamics  may  often  occur  on  the  same  timescale,  given  the   increasing  recognition  that  phenotypic  changes  can  occur  rapidly  through  evolution   (Hairston  et  al.  2005,  Carroll  et  al.  2007,  Pelletier  et  al.  2009,  Ellner  et  al.  2011)  or  plasticity   (Agrawal  2001,  Yoshida  et  al.  2003,  Miner  et  al.  2005).  Microbes,  including  phytoplankton,   are  known  to  evolve  quickly  and  also  exhibit  plasticity,  commonly  in  response  to   environmental  stimuli  that  vary  seasonally,  including  grazing  and  light  availability  (van   Donk  1997,  Stomp  et  al.  2008).  Collectively,  this  suggests  that  species  may  often  be  capable   of  changing  their  phenotypes  in  response  to  shifting  environmental  conditions  while   fluctuations  occur,  potentially  altering  coexistence  via  temporal  niche  partitioning.  We   explore  this  possibility  by  first  examining  the  extreme  case  of  instantaneous  evolution  (fast   evolution,  slow  ecology).  Then  we  investigate  the  transition  between  instantaneous   evolution  and  the  usual  Adaptive  Dynamics  limit  (slow  evolution,  fast  ecology)  using  two   different  approaches.  Along  the  way,  we  highlight  various  obstacles  these  approaches  face.     5.1  Fast  evolution,  slow  ecology         When  evolution  occurs  infinitely  rapidly  relative  to  ecological  processes,  we  can   assume  that  a  species  will  be  able  to  adopt  the  trait  value  that  maximizes  its  instantaneous   fitness  faster  than  any  changes  occur  in  population  density  or  resource  availability.  Such   rapid  adaptation  is  perhaps  most  intuitively  interpreted  as  phenotypic  or  behavioral   plasticity  in  response  to  the  environment,  rather  than  evolution  in  a  classic  sense.  We  can   map  instantaneous  fitness   g (µinv ; R)  as  a  function  of  species  trait  and  resource  availability       26     1000. 100. 0 1 2 3 4 R 10. 1. 0.1 0.01 0 1 2 3 4 5 Μ   Figure  2.7  Instantaneous  fitness  of  a  single  species,  g(µ ;  R)  from  (2.1),  as  a  function  of   available  resource  R  and  species  trait  µ .  Fitness  increases  with  darker  shading.  The   dashed  line  traces  out  the  trait  value  corresponding  to  the  strategy  maximizing  g  at  each   given  resource  level  R.  A  species  capable  of  instantaneous  adaptation  would  track  the   dashed  line  over  the  course  of  a  period  from  right  to  left,  jumping  abruptly  between  the   line’s  endpoints  at  the  beginning  of  each  period.  The  thick  black  line  where  fitness  equals   zero  corresponds  to  the  break-­‐even  nutrient  concentration  R*  for  each  distinct  trait  value.       (Fig.  2.7).  At  any  given  resource  level,  instantaneous  fitness  is  maximized  at  a  single  trait   value.  This  suggests  that  in  the  case  of  extremely  rapid  evolution  it  is  not  possible  for   multiple  species  to  coexist.  This  result  holds  for  all  values  of  φ,  as  this  parameter  influences   only  the  duration  of  various  nutrient  states,  rather  than  the  shape  of  the  instantaneous   fitness  function   g (µinv ; R).  A  single  species  becomes,  in  effect,  a  Darwinian  demon,  capable   of  being  either  a  fast  grower  or  good  resource  competitor  as  resource  levels  dictate,  and     27     effectively  no  longer  subject  to  a  tradeoff  between  these  abilities.  In  the  next  section,  we   study  the  transition  between  coexistence  given  slow  evolution  and  competitive  exclusion   given  rapid  evolution.     5.2  Quantitative  genetics  (QG)  approach       Adopting  a  modeling  approach  from  quantitative  genetics  allows  us  to  explicitly   specify  the  rate  at  which  species’  traits  respond  to  the  strength  of  selection  they   experience.  Variations  of  this  approach  have  been  derived  several  times  (see  Lande  1976,   Charlesworth  1990,  Iwasa  et  al.  1991,  Taper  &  Case  1992,  Abrams  et  al.  1993,  Abrams   2001),  and  use  a  differential  equation  to  track  how  a  population’s  mean  phenotypic  trait   responds  to  selection  given  available  phenotypic  variation.  These  approaches  can  be  used   to  describe  trait  evolution  on  ecological  time  scales  in  combination  with  equations   describing  population  dynamics,  such  as  (2.1);  see  derivation  and  comments  in  Abrams  et   al.  1993)  and  the  supplement  of  this  chapter.  With  respect  to  our  model,  this  leads  to  a   differential  equation  modeling  change  in  species  i’s  mean  trait  µi  as  a  function  of  the   direction  and  magnitude  of  its  instantaneous  fitness  gradient,  the  traits  of  any  other  species   present   �µ = (µ1 , µ2 , ..., µn ),  and  a  rate  parameter  σ,  describing  phenotypic  variation  or   mutation,                       (5.1)   The  sign  of  the  fitness  gradient  indicates  whether  selection  favors  increased  (or  decreased)   values  of  µi.  Numerically,  constraints  on  the  range  of  μi  are  achieved  using  Heaviside  step   functions  to  prevent  evolution  beyond  the  trait  values  μmin  (if  the  fitness  gradient  is   negative)  or  μmax  (if  the  fitness  gradient  is  positive).  The  rate  at  which  trait  µi  responds  to     28     selection  depends  entirely  on  parameter  σ  and  the  magnitude  of  selection.  An  alternative   interpretation  of  (5.1)  is  that  it  models  the  dynamics  of  phenotypic  plasticity  (Abrams   2005)  which  places  no  upper  limit  on  σ.     As  σ  →  0,  trait  change  declines  to  zero  and  the  trait  becomes  effectively  constant.   However,  competitive  dynamics  still  play  out  between  species  having  different,  near-­‐ stationary  trait  values,  potentially  leading  to  invasion,  competitive  exclusion,  and  the   replacement  of  residents.  In  this  way,  as  σ  →  0  we  effectively  re-­‐create  the  Adaptive   Dynamics  limit,  where  ecological  and  evolutionary  timescales  are  separated  (Abrams   2005).  In  this  limit,  all  of  the  results  obtained  previously  hold;  in  particular,  for   intermediate  values  of  φ,  two  species  arranged  along  the  fast  grower  to  good  competitor   tradeoff  coexist.     5.3  Intermediate  evolutionary  rates  (QG  approach)       We  can  begin  to  investigate  the  collapse  of  two  species  coexistence  with  the  increase   of  evolution  rates  by  combining  equations  (2.1)  and  (5.1).  Together,  these  equations  can   describe  the  population  and  trait  dynamics  of  one  or  more  competing  species  in  our   seasonally  forced  environment.  Evolution  enables  species  to  adapt  over  the  course  of  a   period,  rather  than  maintaining  constant  trait  values.  Consequently,  trait  values  typically   increase  at  the  beginning  of  a  period  to  allow  rapid  growth  when  the  resource  is  plentiful,   then  decrease  again  as  the  resource  becomes  limiting.  Despite  this  variation  in  traits  on  a   short  time  scale,  two  species  can  still  exhibit  distinct  trait  attractors,  consistent  with   multispecies  coexistence  (Fig.  2.8,  A  and  B).  However,  this  coexistence  collapses  when  σ  is   high  (Fig.  2.8,  C  and  D);  despite  having  dramatically  different  initial  trait  values,  two  species     29     rapidly  converge  on  the  same  trait  dynamics.  Essentially,  σ  becomes  so  large  that  any   species  is  able  to  rapidly  approach  the  trait  values  optimizing  its  fitness  over  the  course  of   the  resource  fluctuations  and  no  niche  space  remains  for  ecologically  distinct  species.  Once   competitively  neutral,  the  addition  of  any  demographic  stochasticity  would  lead  to  the   eventual  exclusion  of  one  species  or  the  other.  The  collapse  of  coexistence  agrees  with  our   previous  finding  regarding  the  limit  of  fast  evolution  and  slow  ecology  (Section  5.1  and  Fig.   2.7).   Figure  2.8  Examples  of  trait  and  population  dynamics  from  the  QG  model  for  (A–B)   low  (σ  =  0.1)  and  (C–D)  high  (σ  =  0.65)  rates  of  adaptation.  At  low  adaptation  rates,  two   species  with  very  similar  initial  trait  values  (µ1  =  4.99  and  µ2  =  4.9)  diverge  from  one   another,  undergoing  branching  and  coexisting  using  divergent  strategies,  while  continuing   to  exhibit  small-­‐scale  trait  fluctuations  during  the  period  of  resource  variation  (A–B).   Contrastingly,  when  σ  is  large,  even  species  with  dramatically  different  initial  trait  values   (µ1  =  4.99  and  µ2  =  0.15)  converge  on  a  single  shared  trait  trajectory,  becoming  effectively   neutral  (C–D).  Differences  in  population  abundances  after  trait  convergence  are  generated   by  the  species’  distinct  transient  stages.     30         We  can  map  out  how  coexistence  and  evolutionary  regimes  change  with  increasing  σ   (and  across  variation  in  φ).  For  non-­‐zero  values  of  σ,  species’  trait  values  vary  through   time,  rendering  typical  adaptive  dynamics  approaches  that  assume  constant  trait  values   inapplicable.  Population  and  trait  attractors  (denoted   Nˆ i (t)  and   µˆ i (t),  and  consisting  of   their  dynamics  over  the  course  of  one  period,  T)  must  be  determined  numerically,  solving   the  system  of  equations  described  by  (2.1)  and  (5.1)  until  both  |Ni(t)  –  Ni(t+T)|  <  ε  and  |µi(t)   –  µi(t+T)|  <  ε  for  small  ε  and  all  i  species  under  consideration.  We  then  proceed  to  identify   singular  cycles,  branching  cycles,  and  evolutionarily  stable  cycles  (ESCs)  in  these  systems   by  performing  numerical  invasion  experiments  (see  graphical  schematic  in  Fig.  2.9).     Repeller! Attractor! Invader initial trait condition! Growth rate! (+ or -)! Evolutionary outcome! Branching ! Local ESC! cases! Global ESC! cases! !min" !res" !max" Trait!   Figure  2.9  Assessing  evolutionary  stability  of  singular  cycles  in  the  QG  model.   Horizontal  arrows  indicate  the  net  direction  of  change  of  a  rare  invader's  trait  dynamics   over  one  cycle,  given  a  resident  singular  cycle  with  initial  trait  µres.  Grey  nodes  represent   invader  trait  attractors,  while  white  nodes  correspond  to  repellers,  separating  basins  of   attraction  of  invader  trait  dynamics.  Vertical  arrows  indicate  the  time-­‐averaged  growth   rate  of  an  invader  at  an  invader  trait  attractor.  Finally,  diamonds  indicate  initial  invader   trait  conditions  used  to  ascertain  GESCs,  LESCs,  and  branching  cycles.     31       First,  we  locate  one-­‐species  singular  cycles  by  solving  for   µˆ (t)  and   Nˆ (t)  until  a  stable   cycle  is  reached.  To  determine  the  uniqueness  of  this  singular  cycle,  we  identify   µˆ (t)   separately  given  different  initial  trait  conditions  (μmin  and  μmax).  If  the  resulting  attractors   are  identical,  we  conclude  that  the  singular  strategy   µˆ (t)  is  both  unique  and  convergence   stable  in  the  trait  range  [μmin,  μmax].  All  of  the  singular  cycles  identified  while  examining  this   model  were  unique.  Second,  we  determine  the  evolutionary  stability  of  singular  cycles  (Fig.   2.9).  We  solve  for  the  trait  equation  of  an  invading  species  assumed  to  be  rare  (to  have  no   impact  on  resource  dynamics)  and  forced  by  the  singular  cycle  solution,  starting  from  a   variety  of  initial  trait  values.  Once  the  invader's  trait  attractor  is  reached,  we  calculate  its   time-­‐averaged  growth  rate.  We  can  identify  three  different  types  of  singular  cycles:  global   evolutionarily  stable  cycles  (GESCs),  local  but  not  global  evolutionarily  stable  cycles   (LESCs),  and  branching  cycles  (Fig.  2.9).  GESC’s  arise  in  two  ways.  1)  The  invader  trait   dynamics  converge  on  the  resident  trait  attractor  whether  its  initial  trait  value  is  μmin  or   μmax.  2)  The  invader  trait  dynamics  converge  on  the  resident  attractor  for  initial  conditions   close  to  the  resident  attractor,  while  converging  on  a  distinct,  non-­‐local  trait  attractor  when   starting  at  μmin  or  μmax;  however,  the  average  growth  rate  of  the  invader  at  this  new  trait   attractor  is  negative,  so  that  the  invader  cannot  persist.    LESC’s  represent  a  very  similar   case  to  2)  above,  with  the  distinction  that  the  average  growth  rate  of  an  invader  at  a  non-­‐ local  trait  attractor  is  positive  instead  of  negative.  Finally,  branching  cycles  occur  when   invaders  with  initial  trait  values  similar  to  the  resident  diverge  from  the  resident  trait   attractor,  settling  on  two  distinct  trait  attractors  with  positive  average  invader  growth   rates.    These  outcomes  are  analogous  to  the  three  different  types  of  singular  strategies   from  traditional  Adaptive  Dynamics.     32     0.7 T � 365 Evolution Rate, Σ 0.6 0.5 0.4 0.3 0.2 Global ESC LESC BC LESC Global ESC 0.1 0. 0.0 0.1 0.3 0.5 0.7 0.9 1.0 Φ   Figure  2.10  As  the  rate  of  adaptation  (σ )  increases,  the  potential  for  coexistence   collapses  (shaded  area  corresponds  to  the  region  of  two  species  coexistence).  At  σ  →  0,   the  coexistence  and  evolutionary  boundaries  converge  on  those  predicted  for  the  same   period  (T  =  365)  by  the  Adaptive  Dynamics  approach,  shown  by  the  arrows  (Fig.  6).  A  small   region  of  the  parameter  space  where  coexistence  collapses  contains  a  variety  of  esoteric   dynamics  (not  shown  here).         Using  this  approach,  we  outline  the  environments  producing  these  three  distinct   regimes  provided  in  Fig.  2.10  as  a  function  of  the  length  of  the  good  season  φ  and  evolution   rate  σ.  Collectively,  GESC’s,  LESC’s,  and  branching  cycles  represent  the  overwhelming   majority  of  evolutionary  outcomes  observed  in  our  model.  However,  we  do  note  the   presence  of  a  variety  of  more  baroque  alternatives  arising  in  a  small  area  of  parameter   space  where  these  evolutionary  regimes  converge  at  high  σ  (not  shown,  but  see  Fig.  2.A.4);   for  simplicity  we  do  not  discuss  these  here.  For  σ  →  0,  boundaries  between  evolutionary   regimes  identified  with  this  quantitative  genetics  model  agree  closely  with  those  obtained     33     from  Adaptive  Dynamics  (see  arrows  in  Fig.  2.10).  As  expected,  however,  the  region  of   coexistence  declines  with  increasing  σ,  deteriorating  completely  around  σ    =  0.6.  At  this   value,  species  are  able  to  respond  rapidly  enough  to  variation  in  resource  levels  over  the   course  of  a  single  period  to  be  both  fast  growing  initially  and  highly  competitive  as   resources  become  limiting.  The  exact  evolutionary  rate  permitting  this  to  occur  varies  with   the  overall  length  of  each  fluctuation  period,  which  controls  the  amount  of  time  a  species   has  to  adapt  to  resource  conditions  (see  Fig.  2.A.2).  Ultimately,  these  results  show  that   rapid  evolution  can  sabotage  the  coexistence  of  species  otherwise  able  to  persist  in  a  purely   ecological  model  with  constant  trait  values.       5.4  Limitations  of  QG  approach       Equation  (5.1),  describing  trait  evolution,  is  derived  from  a  Taylor  series   approximation  of  the  effect  of  selection  on  the  mean  phenotypic  trait  of  a  population  (see   supplement  and  Abrams  et  al.  1993).  The  population  is  assumed  to  exhibit  Gaussian   phenotypic  variation  governed  by  a  constant  variance  parameter  proportional  to  σ,  which   governs  the  rate  of  trait  change  in  response  to  selection  (Taper  &  Case  1992,  Abrams  et  al.   1993).  The  validity  of  this  approximation  is  limited  when  the  fitness  function  is  highly   nonlinear  or  the  phenotypic  variance  parameter  is  sufficiently  large  (Abrams  et  al.  1993).   Additional  terms  from  the  Taylor  series  approximation  are  required  to  avoid  this  source  of   error  as  phenotypic  variance  increases.  This  observation  is  significant  to  our  results  (and   the  results  of  several  recent  papers  in  this  field,  for  example  Yamauchi  &  Yamamura  2005,   Mougi  2012),  as  we  are  explicitly  interested  in  how  eco-­‐evolutionary  regimes  are  altered   by  increasing  σ.  The  collapse  of  two  species  coexistence  occurs  for  increasingly  lower     34     evolution  rates  as  higher  order  terms  are  included  in  (5.1),  but  the  qualitative  results  of  Fig.   2.10  remain  unchanged  (see  supplement,  Fig.  2.A.2).     When  phenotypic  axes  are  constrained  or  bounded,  additional  issues  arise.   Interactions  between  the  distribution  of  phenotypic  values  within  a  population  and  trait   constraints  can  lead  to  departures  from  assumptions  of  normality  and  constant  phenotypic   variance.  Equations  (5.1),  (A.1),  and  (A.3),  all  typically  assume  that  phenotypic  variation   follows  a  normal  distribution.  It  is  unclear  if  (5.1)  remains  valid  when  modeling  the  rapid   evolution  of  a  bounded  trait  regardless  of  how  many  higher  order  terms  are  included.  To   confirm  our  results  while  avoiding  this  assumption,  we  also  model  rapid  evolution  as  a   mutation/diffusion  process,  as  described  in  the  supplement.  This  approach  reinforces  our   previous  finding  that  two  species  coexistence  at  intermediate  values  of  φ  collapses  as   mutation  rates,  and  hence  evolution  rates,  increase  (Fig.  2.A.3).  While  the  exact  point  at   which  coexistence  collapses  is  difficult  to  pinpoint,  collectively  our  results  from  a  variety  of   approaches  demonstrate  that  sufficiently  rapid  evolution  precludes  coexistence  by   temporal  niche  partitioning.     6.  Discussion  &  Conclusions       This  chapter  is  motivated  by  our  desire  to  understand  how  classic  coexistence  models   at  the  heart  of  community  ecology  behave  when  species  traits  can  evolve.  Other  recent   papers  have  begun  to  consider  this  same  question  (Egas  et  al.  2004,  Lankau  2010,  Snyder  &   Adler  2011,  Abrams  et  al.  2013).  In  particular,  we  have  focused  here  on  studying  an   existing  ecological  model  of  competition  and  coexistence  that  relies  on  temporal  variation   in  resource  levels.  Concentrating  on  discovering  when  coexistence  is  evolutionarily  stable   and  how  it  might  arise,  we  have  explored  the  significance  of  various  kinds  of  environmental     35     variation  as  well  as  the  tradeoff  essential  for  coexistence.  We  have  also  carefully  studied   how  our  results  depend  on  the  way  in  which  evolution  is  modeled,  paying  particularly  close   attention  to  the  dependence  of  coexistence  on  the  rate  at  which  evolution  occurs  relative  to   ecological  dynamics.     In  general,  when  evolution  occurs  slowly,  our  results  agree  qualitatively  with  existing   ecological  models  on  this  mechanism  of  coexistence  (Litchman  &  Klausmeier  2001).  For   example,  two  species  coexistence  was  only  possible  when  resource  fluctuations  were  not   too  rapid  (T  sufficiently  large)  and  resource  neither  too  briefly  nor  too  constantly  available   (Fig.  2.6).  The  proportion  of  each  period  when  resource  was  available  (φ)  had  a  strong   effect  on  the  occurrence  of  two  species  coexistence,  but  a  weak  effect  on  the  specific  traits   comprising  two  species  ESSs  (grey  lines  in  Fig.  2.4  are  almost  constant).  Thus  in  this  case   evolution  (or  community  assembly)  expanded  the  region  of  coexistence  relative  to   Litchman  &  Klausmeier  (2001)  by  identifying  a  more  broadly  successful  pair  of  gleaner  and   opportunist  traits,  as  opposed  to  driving  trait  adaptation  across  a  gradient  in  φ.  Identifying   boundaries  separating  evolutionary  regimes,  and  more  importantly  the  possibility  of   coexistence,  as  a  function  of  environmental  parameters  may  prove  important,  as  shifts  in   the  environment  could  lead  to  abrupt  changes  in  species  diversity  (e.g.,  transitioning   between  two  and  one  species  ESS’s,  see  Fig.  2.6).     By  analyzing  this  model  from  an  evolutionary  perspective,  we  also  gained  insight  into   differences  in  the  development  of  two  species  coexistence  across  environments.  In  some   cases  two  species  coexistence  can  arise  in  situ  through  evolutionary  branching  or   disruptive  selection  (branching  point  region  in  Fig.  2.6).  In  others,  coexistence  cannot  arise   from  local  evolutionary  processes  reliant  on  small  trait  changes  (low  mutational  variance),     36     but  can  develop  if  large  trait  changes  or  immigration  are  possible  (LESS  regions  in  Fig.  2.6).   This  sets  up  the  potential  for  complex,  higher-­‐level  interactions  between  ecology  and   evolution,  with  evolution  generating  trait  diversity  through  adaptive  processes  occurring   across  heterogeneous  environments,  and  dispersal  influencing  the  exchange  of  diversity   between  habitats.     Tradeoffs  are  an  essential  part  of  coexistence  mechanisms.  Their  exact  nature  and   origin  are  rarely  determined,  yet  their  forms  can  dramatically  influence  the  number  of   species  that  coexist  in  given  environment.  While  a  tradeoff  between  maximum  growth  rate   and  half-­‐saturation  constant  is  often  assumed,  we  know  little  about  its  actual  shape.  For   this  reason,  we  explored  how  variation  in  its  strength  influences  coexistence  in  our  model   (Fig.  2.5).  While  the  coexistence  of  at  least  five  species  was  demonstrated  in  (Litchman  &   Klausmeier  2001),  we  never  observed  the  coexistence  of  more  than  two  species  in  any  of   our  results.  We  attribute  this  to  the  realistic  constraints  on  trait  ranges  that  we  impose,  as   the  diversity  achieved  in  (Litchman  &  Klausmeier  2001)  required  variation  in  trait  values   across  orders  of  magnitude.       In  addition  to  exploring  the  effects  of  ecological  parameters  governing  resource   fluctuations  and  trait  tradeoffs,  we  also  explored  the  rate  of  evolutionary  responses  to  the   environment,  rather  than  assuming  only  slow  evolution.  This  was  a  pressing  question,  both   because  ever  more  examples  of  rapid  evolution  are  being  documented  (Yoshida  et  al.  2003,   Hairston  et  al.  2005,  Carroll  et  al.  2007,  Fussmann  et  al.  2007,  Pelletier  et  al.  2009,  Ellner  et   al.  2011),  and  because  the  coexistence  mechanism  we  focused  on  depends  critically  on   differences  in  species’  growth  rates  leading  to  temporal  niche  partitioning.  We  argue  that   the  expected  consequence  of  extremely  rapid  evolution  (or  high  plasticity)  is  the  collapse  of     37     coexistence,  even  in  environments  otherwise  capable  of  supporting  multiple  species   (Section  5  and  Fig.  2.7,  2.8  and  2.10).  We  also  show,  using  a  variety  of  methods,  how   coexistence  collapses  as  rates  of  evolutionary  response  increase.  This  occurs  well  before   the  limit  of  an  instantaneously  adapted  species  is  reached,  as  species  need  only  to  become   flexible  enough  in  their  trait  strategies  to  prevent  niche  partitioning  in  order  to  preclude   coexistence.  The  precise  value  of  the  evolutionary  rate  leading  to  competitive  exclusion  will   vary  depending  on  the  timescale  of  the  fluctuations  enabling  coexistence,  as  well  as  species’   growth  rates.  In  general,  empirical  rates  of  adaptation  are  not  well  quantified,  although  for   phytoplankton,  as  with  other  microbes,  evolution  rates  are  potentially  quite  high,  given   short  generation  times.  Collectively,  these  results  suggest  that  attention  must  be  paid  to  the   rates  at  which  species  can  adapt  and  evolve  before  temporal  variation  is  invoked  as  the   mechanism  responsible  for  coexistence  in  any  particular  system.  However,  it  remains  an   open  question  whether  or  not  other  coexistence  mechanisms  are  equally  sensitive  to  rapid   evolution.     Several  theoretical  developments  were  required  in  these  analyses.  First,  we  applied   the  SSD  approximation  (Klausmeier  2010)  to  Adaptive  Dynamics  methods  (Geritz  et  al.   1998),  a  combination  which  offers  the  potential  to  facilitate  numerical  and  analytical  study   of  a  variety  of  models  and  coexistence  mechanisms  involving  environmental  fluctuations.   Second,  we  developed  an  approach  for  classifying  evolutionary  outcomes  in  systems  where   trait  dynamics  fluctuate  according  to  the  QG-­‐type  differential  equations  in  forced   environments.  These  techniques  extend  the  notion  of  ESS  to  evolutionary  cycles  and  should   be  applicable  to  other  non-­‐equilibrium  models  with  evolution  on  ecological  time  scales.   Finally,  methods  for  modeling  rapid  evolution  using  QG  models  with  large  trait  variances     38     have  important  limitations,  recognized  by  Abrams  et  al.  (1993).  We  have  explored  these   limitations,  and  an  alternative  approach,  contributing  to  a  better  understanding  of  how  to   appropriately,  transparently,  and  efficiently  model  rapid  evolution  (supplement,  Fig.  2.A.2   and  2.A.3).     There  are  a  number  of  potential  extensions  to  this  work.  While  we  generally  conceive   of  our  model  as  describing  phytoplankton  competing  for  a  variable  resource,  its  basic   structure,  including  the  alternation  of  discrete  environmental  states,  may  be  applicable  to   other  biological  systems.  For  example,  Hamelin  et  al.  (2011)  used  an  analogously   structured  model  to  explore  the  evolutionary  divergence  of  plant  parasite  traits,  leading  to   the  coexistence  of  species  that  differed  in  their  over-­‐winter  mortality  and  infectivity  rates.   Other  extensions  include  considering  competition  between  species  with  different  evolution   rates  or  levels  of  plasticity  (values  of  σ),  which  can  arise  due  to  fundamental  differences  in   biology,  genetics,  and  reproductive  system.  Different  rates  of  adaptation  control  the   sensitivity  and  response  of  organisms  to  environmental  fluctuations,  and  may  incur   different  costs.  These  factors  could  generate  additional,  interesting  behaviors  in  our  model   (Sniegowski  et  al.  1997,  de  Visser  2002).  We  primarily  considered  the  mechanism  driving   trait  change  in  this  work  to  be  evolution  (or  community  assembly).  However,  physiological   plasticity  or  behavior  are  both  plausible  factors  endowing  individuals  and  species  with  the   ability  to  change  their  trait  strategies  in  response  to  their  environment.  Indeed  either  of   these  expand  the  capacity  of  species  to  respond  to  selective  pressures  more  rapidly  than   population  dynamics  might  respond.  These  phenomena,  and  their  interplay,  may  have  the   potential  to  modify  ecological  dynamics  and  coexistence  mechanisms  (for  example,  see   Cortez  2010).       39       Temporal  variation  abounds  in  nature.  Using  a  well-­‐established  model  of  competition   in  a  variable  environment,  we  have  shown  that  evolution  can  modify  species  coexistence,   with  important  roles  for  fluctuation  regime,  tradeoffs  between  traits,  and  evolutionary   rates.  Other  coexistence  mechanisms  should  be  similarly  evaluated  from  an  evolutionary   perspective.  Such  investigations  can  improve  our  understanding  of  the  role  of  evolution  in   driving  diversity  patterns  in  community  ecology.     7.  Supplement  A:  Modeling  rapid  evolution     7.A.1  Derivation  and  application  of  QG  model   As  described  by  Abrams  et  al.  (1993)  and  derived  by  Lande  (1982),  the  rate  of   change  of  the  mean  phenotypic  trait  of  a  species  can  be  modeled  by  the  following:               (A.1)   Here  µ*  is  the  mean  trait  value.  The  additive  and  total  phenotypic  variances  are  denoted  by   σa  and  σ,  respectively.  The  distribution  of  phenotypic  values  around  the  mean  is  given  by   p(µ),  which  is  typically  assumed  to  be  a  normal  distribution,  such  that:                 (A.2)   The  integral  in  equation  (A.1)  can  then  be  simplified  using  a  Taylor  series  approximation,   after  Abrams  et  al.  (1993),  providing  us  with:         40       (A.3)     where  σ  is  the  variance  of  the  phenotypic  distribution  and  |*  indicates  evaluation  at  µ  =  µ*.   When  the  value  of  σ  is  sufficiently  small  and/or  the  values  of  higher  order  derivatives  are   small  (g  function  is  not  strongly  nonlinear),  the  first  term  of  (A.3)  adequately  approximates   the  value  of  the  integral.  As  phenotypic  variance  increases,  increasing  the  rate  of  evolution,   the  quality  of  the  approximation  decreases  and  the  inclusion  of  higher  order  terms  is   required  to  maintain  accuracy.     Assuming  that  σa  =  σ,  equations  (A.1)  and  (A.3)  reproduce  equation  (5.1),   depending  on  the  number  of  higher  order  terms  retained:             (A.4)   In  our  investigation  of  the  evolutionary  stability  of  coexistence  as  evolutionary  rates   increase  on  the  timescale  of  ecological  dynamics,  we  explicitly  manipulate  the  value  of  σ.   By  increasing  this  value  to  speed  up  evolution,  we  risk  invalidating  the  Taylor  series   approximation  that  provided  (5.1).  We  repeated  the  calculations  described  in  sections  5.3   and  5.4,  and  shown  in  figure  9,  using  the  first  two  terms  of  equation  (A.4)  instead  of  (5.1).   This  second  order  approach  yielded  qualitatively  similar  patterns,  with  the  region  of   coexistence  collapsing  as  σ  increases,  although  the  precise  value  of  σ  at  which  this  occurs   decreases  somewhat  (Figs.  2.A.2  and  2.10).  Additionally,  the  second  order  approach  does   not  prevent  the  occurrence  of  unusual  dynamical  outcomes  observed  as  coexistence   collapses.  It  remains  possible  that  even  the  second  order  approximation  is  insufficient  for   the  task  at  hand.  We  deemed  avoiding  the  approximation  by  implementing  (A.1)  in  full  to   be  too  computationally  intensive,  and  took  an  alternative  approach  to  confirm  our   qualitative  findings.     41     7.A.2  Alternative  to  QG  model     Instead  of  modeling  trait  evolution  by  deriving  explicit  expressions  for  dµ/dt,  we   can  instead  consider  the  dynamics  of  a  set  of  populations,  spaced  evenly  along  the   phenotypic  axis.  We  treat  mutation  as  a  diffusion  process  between  populations  that  are   adjacent  in  trait  space.  This  approach  has  several  advantages,  including  avoiding  the  Taylor   series  approximation  issue  described  in  the  previous  section,  and  does  not  require  an   explicit  assumption  about  the  shape  of  the  phenotypic  distribution.  The  system  of   differential  equations  describing  this  approach  is  as  follows:                 (A.5)   for  µ1,  µ2,  …,  µn  given  n  number  of  species,  and  µi  =  µmin  +  (i-­‐1)δ  with  δ  =  (µmax-­‐µmin)/(n-­‐1).   In  other  words,  δ  is  the  distance  in  trait  space  between  adjacent  populations  Ni.  In  this   model,  σm  is  a  scaling  parameter  controlling  the  rate  at  which  mutation  moves  population   density  between  populations  that  are  adjacent  in  trait  space,  and  is  qualitatively  analogous   to  σ  in  our  preceding  analyses.  As  δ  →  0,  system  A.5  could  be  represented  as  a  partial   differential  equation,  but  is  more  computationally  tractable  as  stated.     With  this  model  we  wish  to  manipulate  mutation  rate  (σm)  to  observe  its  effect  on   the  stable  coexistence  of  species  exhibiting  distinct  gleaner-­‐opportunist  strategies.  We  set   up  two  duplicate  sets  of  ODE’s  following  (A.5),  and  denoting  the  populations  of  each  set  as     42     N  and  M.  All  Ni’s  and  Mi’s  are  linked  by  the  consumption  of  the  shared  resource,  but  not   capable  of  mutation  between  systems  (i.e.,  between  any  Ni  and  Mi).  We  start  each  of  the   ODE  sets  with  different  initial  conditions  (where  initial  abundances  of  N  and  M  are  0.1  at   µmin  or  µmax,  respectively,  and  0  elsewhere).  This  is  the  case  even  if  the  environmental   fluctuation  is  sufficient  to  support  distinct  gleaner  and  opportunist  strategies.  To  observe   whether  or  not  these  two  ODE  systems  converge  rapidly  on  the  same  trait/population   distribution,  indicative  of  selection  for  a  single  preferred  strategy,  or  first  converge  on   distinct  distributions  (despite  converging  in  the  long  term),  we  followed  their  dynamics  for   100  periods.  We  then  measure  the  propensity  of  the  system  to  have  converged   (characteristic  of  a  one  species  solution),  or  remain  divergent  (two  species  solution),  by   calculating     � 1 n �� Ni /Ntot − Mi /Mtot � ∑ 2 i=1                   (A.6)     where   Ntot = ∑ Ni  and   Mtot = ∑ Mi  are  the  total  abundances  of  N  and  M  summed  across   trait  values.  When  the  distributions  of  N  and  M  are  completely  disjunct,  (A.6)  achieves  a   maximum  value  of  1,  whereas  when  N  and  M  have  completely  converged,  (A.6)  approaches   0.  Figure  2.A.3  uses  this  metric  to  demonstrate  the  collapse  of  the  coexistence  of  distinct   gleaner  and  opportunist  strategies  with  increasing  evolution  rate.  While  this  approach   gives  us  qualitatively  similar  results  to  Figures  2.10  and  2.A.2,  σ    and  σm  are  not   quantitatively  comparable,  and  it  is  not  possible  to  differentiate  between  evolutionary   regimes  (such  as  LESCs  or  branching  cycles).             43     A)     B)   5 4 Μ 3 2 1 0 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 Φ 1.0   Figure  2.A.1    A)  PIP  array  and  corresponding  B)  bifurcation  plot  (see  Figs.  2.3  and  2.4)   for  T  =  365.   44     0.7 T � 365 Evolution Rate, Σ 0.6 0.5 0.4 0.3 0.2 Global ESC LESC BC LESC Global ESC 0.1 0. 0.0 0.1 0.3 0.5 0.7 0.9 1.0   Figure  2.A.2    Comparison  of  evolutionary  outcomes  as  a  function  of  σ  and  φ ,  using  a   second  order  approximation,  as  given  in  equation  (A.4),  for  comparison  with  Fig.  2.10.     Φ   Figure  2.A.3    Demonstrating  the  difference  between  trait  distributions  of  two  guilds   with  opposing  initial  trait  values  after  100  periods.  White  areas  correspond  to  regions   where  both  guilds  converged  on  the  same  trait  distribution,  while  dark  grey  areas  indicate   that  distinct  trait  distributions  have  been  maintained  despite  mutation.  At  high  mutation   rates,  distinct  trait  distributions  collapse,  for  all  values  of  φ  =  proportion  of  period  that  is   ‘good’.     45     0.63 Evolution Rate, Σ 0.62 0.61 A D C B 0.60 F 0.59 0.58 0.44 E 0.45 G 0.46 H 0.47 0.48 0.49 0.50 Φ   Figure  2.A.4    Close  up  version  of  Fig.  2.10,  in  the  region  where  esoteric  dynamics  occur.   A  similar  region  exists  in  the  second  order  approximation  (Fig.  2.A.2).  Two  species  results   are  indicated  by  grey  shading.  Additional  complexity  is  added  by  the  formation  of  local   maxima  in  the  fitness  gradient  at  which  invasion  rates  remain  negative.  These  represent   local  attractors  for  the  trait  dynamics  of  potential  invaders,  yet  do  not  endow  them  with   positive  growth  rates,  situations  that  we  refer  to  as  ‘sea  mounts’.  The  distinct  cases  we   identified  are  labeled  A-­‐H,  may  not  be  exhaustive,  and  consist  of  the  following:  A)  single   species,  global  ESS,  B)  initial  growth  of  non-­‐local  invader,  followed  by  convergence  on   resident  strategy,  C)  branching  point  leads  to  sea  mount  and  the  extinction  of  one  species,   D)  single  species,  global  ESS  but  seamount  present,  E)  local  ESS,  F)  branching  point   resulting  in  either  a  seamount  (1  species)  or  an  ESS  (2  species),  depending  on  initial   invader  population  size,  G)  evolutionary  branching  point,  H)  local  ESS.                     46                           REFERENCES     47     REFERENCES         Abrams,  PA.  1984.  Variability  in  resource  consumption  rates  and  the  coexistence  of   competing  species.  Theor  Pop  Biol  25,  106–124.     Abrams,  PA.  1987.  Alternative  models  of  character  displacement  and  niche  shift.  2.     Displacement  when  there  is  competition  for  a  single  resource.  Am  Nat  130,  271-­‐282.     Abrams,  PA.  2001.  Modelling  the  adaptive  dynamics  of  traits  involved  in  inter-­‐  and   intraspecific  interactions:  An  assessment  of  three  methods.  Ecol  Lett  4  (2),  166–175.     Abrams,  PA.  2004.  When  does  periodic  variation  in  resource  growth  allow  robust   coexistence  of  competing  consumer  species?  Ecol  85  (2),  372–382.     Abrams,  PA.  2005.  ‘Adaptive  Dynamics’  vs.  ‘adaptive  dynamics’.  J  Evol  Biol  18  (5),  1162– 1165.  doi:10.1111/j.1420-­‐9101.2004.00843.x.     Abrams,  PA.  2006.  The  prerequisites  for  and  likelihood  of  generalist-­‐specialist  coexistence.   Am  Nat  167  (3),  329–342.  doi:10.1086/499382.     Abrams,  PA,  Y  Harada,  and  H  Matsuda.  1993.  On  the  relationship  between  quantitative   genetic  and  ESS  models.  Evol  47  (3),  982–985.     Agrawal,  AA.  2001.  Phenotypic  plasticity  in  the  interactions  and  evolution  of  species.   Science  294  (5541),  321–326.  doi:10.1126/science.1060701.     Amarasekare,  P.  2003.  Competitive  coexistence  in  spatially  structured  environments:  a   synthesis.  Ecol  Lett  6  (12),  1109–1122.     Anderies,  JM,  and  BE  Beisner.  2000.  Fluctuating  environments  and  phytoplankton   community  structure:  a  stochastic  model.  Am  Nat  155  (4),  556–569.   doi:10.1086/303336.     Armstrong,  RA,  and  R  McGehee.  1976.  Coexistence  of  two  competitors  on  one  resource.  J   Theor  Biol  56  (2),  499–502.     Armstrong,  RA,  and  R  McGehee.  1980.  Competitive  exclusion.  Am  Nat  115  (2),  151-­‐170.     Berkley,  HA,  BE  Kendall,  S  Mitarai,  and  DA  Siegel.  2010.  Turbulent  dispersal  promotes   species  coexistence.  Ecol  Lett  13  (3),  360–371.  doi:10.1111/j.1461-­‐0248.2009.01427.x.     Bolnick,  DI,  P  Amarasekare,  MS  Araújo,  R  Bürger,  JM  Levine,  M  Novak,  VHW  Rudolf,  SJ   Schreiber,  MC  Urban,  and  DA  Vasseur.  2011.  Why  intraspecific  trait  variation  matters  in   community  ecology.  Trends  Ecol  Evol  26  (4),  183–192.  doi:10.1016/j.tree.2011.01.009.     48       Carroll,  SP,  AP  Hendry,  DN  Reznick,  and  CW  Fox.  2007.  Evolution  on  ecological  time-­‐scales.   Funct  Ecol  21  (3),  387–393.  doi:10.1111/j.1365-­‐2435.2007.01289.x.     Charlesworth,  B.  1990.  Optimization  models,  quantitative  genetics,  and  mutation.  Evol  44   (3),  520–538.     Chesson,  PL,  and  RR  Warner.  1981.  Environmental  variability  promotes  coexistence  in   lottery  competitive  systems.  Am  Nat  117  (6),  923–943.     Chesson,  PL.  1994.  Multispecies  competition  in  variable  environments.  Theor  Pop  Biol  45   (3),  227–276.     Cortez,  MH.  2010.  Comparing  the  qualitatively  different  effects  rapidly  evolving  and  rapidly   induced  defences  have  on  predator-­‐prey  interactions.  Ecol  Lett  14  (2),  202–209.   doi:10.1111/j.1461-­‐0248.2010.01572.x.     de  Visser,  JAGM.  2002.  The  fate  of  microbial  mutators.  Microbiology  148  (5),  1247–1252.     Dieckmann,  U,  and  R  Law.  1996.  The  dynamical  theory  of  coevolution:  a  derivation  from   stochastic  ecological  processes.  J  Math  Biol  34  (5-­‐6),  579–612.     Edwards,  KF,  and  JJ  Stachowicz.  2010.  Multivariate  trade-­‐offs,  succession,  and  phenological   differentiation  in  a  guild  of  colonial  invertebrates.  Ecol  91  (11),  3146–3152.     Egas,  M,  U  Dieckmann,  and  MW  Sabelis.  2004.  Evolution  restricts  the  coexistence  of   specialists  and  generalists:  the  role  of  trade-­‐off  structure.  Am  Nat  163  (4),  518–531.   doi:10.1086/382599.     Ellner,  SP,  MA  Geber,  and  NG  Hairston,  Jr.  2011.  Does  rapid  evolution  matter?  Measuring   the  rate  of  contemporary  evolution  and  its  impacts  on  ecological  dynamics.  Ecol  Lett  14   (6),  603–614.  doi:10.1111/j.1461-­‐0248.2011.01616.x     Floder,  S,  J  Urabe,  and  Z  Kawabata.  2002.  The  influence  of  fluctuating  light  intensities  on   species  composition  and  diversity  of  natural  phytoplankton  communities.  Oecologia   133  (3),  395–401.  doi:10.1007/s00442-­‐002-­‐1048-­‐8.     Fussmann,  GF,  M  Loreau,  and  PA  Abrams.  2007.  Eco-­‐evolutionary  dynamics  of  communities   and  ecosystems.  Funct  Ecol  21  (3),  465–477.  doi:10.1111/j.1365-­‐2435.2007.01275.x.     Gaedeke,  A,  and  U  Sommer.  1986.  The  influence  of  the  frequency  of  periodic  disturbances   on  the  maintenance  of  phytoplankton  diversity.  Oecologia  71  (1),  25–28.   doi:10.1007/BF00377315.     Geritz,  SAH,  É  Kisdi,  G  Meszéna,  and  JAJ  Metz.  1998.  Evolutionarily  singular  strategies  and   the  adaptive  growth  and  branching  of  the  evolutionary  tree.  Evol  Ecol  12  (1),  35–57.     49       Geritz,  SAH,  É  Kisdi,  G  Meszéna,  and  JAJ  Metz.  2004.  Adaptive  dynamics  of  speciation:   ecological  underpinnings.  In:  Adaptive  Speciation.  eds.  Dieckmann  U,  M  Doebeli,  JAJ   Metz,  and  D  Tautz.  Cambridge  UP:  New  York,  NY.  54–75.     Gross,  Kevin.  2008.  Positive  interactions  among  competitors  can  produce  species-­‐rich   communities.  Ecol  Lett  11  (9),  929–936.  doi:10.1111/j.1461-­‐0248.2008.01204.x.     Grover,  James  P.  1990.  Resource  competition  in  a  variable  environment:  phytoplankton   growing  according  to  Monod's  model.  Am  Nat  136  (6),  771–789.     Grover,  James  P.  1991.  Resource  competition  in  a  variable  environment:  phytoplankton   growing  according  to  the  variable-­‐internal-­‐stores  model.  Am  Nat  138  (4),  811–835.     Hairston,  NG,  Jr,  SP  Ellner,  MA  Geber,  T  Yoshida,  and  JA  Fox.  2005.  Rapid  evolution  and  the   convergence  of  ecological  and  evolutionary  time.  Ecol  Lett  8  (10),  1114–1127.     Hardin,  G.  1960.  The  competitive  exclusion  principle.  Science  131  (3409),  1292-­‐1297.   doi:10.1126/science.132.3419.96-­‐a.     Holt,  RD.  1977.  Predation,  apparent  competition,  and  the  structure  of  prey  communities.   Theor  Pop  Biol  12  (2),  197–229.     Holt,  RD,  and  JH  Lawton.  1994.  The  ecological  consequences  of  shared  natural  enemies.   Annu  Rev  Ecol  Evol  Syst  25,  495–520.     Hsu,  SB.  1980.  A  competition  model  for  a  seasonally  fluctuating  nutrient.  J  Math  Biol  9  (2),   115–132.     Huisman,  J,  and  FJ  Weissing.  1999.  Biodiversity  of  plankton  by  species  oscillations  and   chaos.  Nature  402  (6760),  407–410.  doi:10.1038/46540.     Hutchinson,  GE.  1961.  The  paradox  of  the  plankton.  Am  Nat  95,  137-­‐145.     Iwasa,  Y,  A  Pomiankowski,  and  S  Nee.  1991.  The  evolution  of  costly  mate  preferences  II.   The‘handicap’  principle.  Evol  45  (6),  1431–1442.     Jiang,  L,  and  PJ  Morin.  2007.  Temperature  fluctuation  facilitates  coexistence  of  competing   species  in  experimental  microbial  communities.  J  Animal  Ecol  76  (4),  660–668.   doi:10.1111/j.1365-­‐2656.2007.01252.x.     Klausmeier,  CA.  2010.  Successional  state  dynamics:  a  novel  approach  to  modeling   nonequilibrium  foodweb  dynamics.  J  Theor  Biol  262  (4),  584–595.   doi:10.1016/j.jtbi.2009.10.018.     Lande,  R.  1976.  Natural  selection  and  random  genetic  drift  in  phenotypic  evolution.  Evol  30     50     (2),  314–334.     Lankau,  R.  2010.  Rapid  evolution  and  mechanisms  of  species  coexistence.  Ann  Rev  Ecol   Evol  S  42  (1),  335-­‐354.  doi:10.1146/annurev-­‐ecolsys-­‐102710-­‐145100.     Lee,  CT,  and  BD  Inouye.  2010.  Mutualism  between  consumers  and  their  shared  resource   can  promote  competitive  coexistence.  Am  Nat  175  (3),  277–288.  doi:10.1086/650370.     Levins,  R.  1968.  Evolution  in  changing  environments.  Princeton  UP:  Princeton,  NJ.     Levins,  R.  1979.  Coexistence  in  a  variable  environment.  Am  Nat  114  (6),  765–783.     Litchman,  E.  1998.  Population  and  community  responses  of  phytoplankton  to  fluctuating   light.  Oecologia  117  (1),  247–257.     Litchman,  E.  2003.  Competition  and  coexistence  of  phytoplankton  under  fluctuating  light:   experiments  with  two  cyanobacteria.  Aquat  Microb  Ecol  31  (3),  241–248.     Litchman,  E,  and  CA  Klausmeier.  2001.  Competition  of  phytoplankton  under  fluctuating   light.  Am  Nat  157  (2),  170–187.     McGill,  BJ,  and  JS  Brown.  2007.  Evolutionary  game  theory  and  adaptive  dynamics  of   continuous  traits.  Ann  Rev  Ecol  Evol  S  38  (1),  403–435.   doi:10.1146/annurev.ecolsys.36.091704.175517.     Metz,  JAJ,  RM  Nisbet,  and  SAH  Geritz.  1992.  How  should  we  define  ‘fitness’  for  general   ecological  scenarios?  Trends  Ecol  Evol  7  (6),  198–202.     Miner,  BG,  SE  Sultan,  SG  Morgan,  DK  Padilla,  and  RA  Relyea.  2005.  Ecological  consequences   of  phenotypic  plasticity.  Trends  Ecol  Evol  20  (12),  685–692.     Mougi,  A.  2012.  Predator-­‐prey  coevolution  driven  by  size  selective  predation  can  cause   anti-­‐synchronized  and  cryptic  population  dynamics.  Theor  Pop  Biol  81  (2),  113–118.   doi:10.1016/j.tpb.2011.12.005.     Pelletier,  F,  D  Garant,  and  AP  Hendry.  2009.  Eco-­‐evolutionary  dynamics.  Phil  Trans  Roy  Soc   B:  Biol  Sci  364,  1483-­‐1489.     Post,  D  M,  and  E  P  Palkovacs.  2009.  Eco-­‐evolutionary  feedbacks  in  community  and   ecosystem  ecology:  interactions  between  the  ecological  theatre  and  the  evolutionary   play.  Phil  Trans  Roy  Soc  B:  Biol  Sci  364,  1629–1640.  doi:10.1098/rstb.2009.0012.     Reynolds,  C.  2006.  The  ecology  of  phytoplankton.  Cambridge  UP:  New  York,  NY.     Shoresh,  N,  M  Hegreness,  and  R  Kishony.  2008.  Evolution  exacerbates  the  paradox  of  the   plankton.  Proc  Natl  Acad  Sci  105  (34),  12365–12369.  doi:10.1073/pnas.0803032105.     51       Shurin,  JB,  M  Winder,  R  Adrian,  WB  Keller,  B  Matthews,  AM  Paterson,  MJ  Paterson,  B  Pinel-­‐ Alloul,  JA  Rusak,  and  ND  Yan.  2010.  Environmental  stability  and  lake  zooplankton   diversity  -­‐  contrasting  effects  of  chemical  and  thermal  variability.  Ecol  Lett  13  (4),  453– 463.  doi:10.1111/j.1461-­‐0248.2009.01438.x.     Smith,  HL.  1981.  Competitive  coexistence  in  an  oscillating  chemostat.  SIAM  J  Appl  Math  40   (3),  498–522.     Sniegowski,  PD,  PJ  Gerrish,  and  RE  Lenski.  1997.  Evolution  of  high  mutation  rates  in   experimental  populations  of  E.  coli.  Nature  387  (6634),  703–705.  doi:10.1038/42701.     Snyder,  RE,  and  PB  Adler.  2011.  Coexistence  and  coevolution  in  fluctuating  environments:   can  the  storage  effect  evolve?  Am  Nat  178  (4),  E76–E84.  doi:10.1086/661905.     Sommer,  U.  1984.  The  paradox  of  the  plankton:  fluctuations  of  phosphorus  availability   maintain  diversity  of  phytoplankton  in  flow-­‐through  cultures.  Limnol  Oceanogr  29  (3),   633–636.     Sommer,  U.  1985.  Comparison  between  steady  state  and  non-­‐steady  state  competition:   experiments  with  natural  phytoplankton.  Limnol  Oceanogr  30  (2),  335–346.     Stomp,  M,  MA  van  Dijk,  HMJ  van  Overzee,  MT  Wortel,  CAM  Sigon,  M  Egas,  H  Hoogveld,  HJ   Gons,  and  J  Huisman.  2008.  The  timescale  of  phenotypic  plasticity  and  its  impact  on   competition  in  fluctuating  environments.  Am  Nat  172  (5),  E169–E185.   doi:10.1086/591680.     Tachikawa,  M.  2008.  Fluctuation  induces  evolutionary  branching  in  a  mathematical  model   of  ecosystems.  PLoS  ONE  3  (12),  e3925.  doi:10.1371/journal.pone.0003925.       Taper,  ML,  and  TJ  Case.  1992.  Models  of  character  displacement  and  the  theoretical   robustness  of  taxon  cycles.  Evol  46  (2),  317–333.     terHorst,  CP,  TE  Miller,  and  E  Powell.  2010.  When  can  competition  for  resources  lead  to   ecological  equivalence?  Evol  Ecol  Res  12  (7),  843–854.     Tilman,  D.  1982.  Resource  competition  and  community  structure.  Princeton  UP:  Princeton,   NJ.     Tilman,  D.  1994.  Competition  and  biodiversity  in  spatially  structured  habitats.  Ecol  75  (1),   2-­‐16.     vanDonk,  E.  1997.  Defenses  in  phytoplankton  against  grazing  induced  by  nutrient   limitation,  UV-­‐B  stress  and  infochemicals.  Aquatic  Ecol  31  (1),  53–58.     Vasseur,  DA,  and  JW  Fox.  2011.  Adaptive  dynamics  of  competition  for  nutritionally     52     complementary  resources:  character  convergence,  displacement,  and  parallelism.  Am   Nat  178  (4),  501–514.  doi:10.1086/661896.     Yamauchi,  A,  and  N  Yamamura.  2005.  Effects  of  defense  evolution  and  diet  choice  on   population  dynamics  in  a  one-­‐predator-­‐two-­‐prey  system.  Ecol  86  (9),  2513-­‐2542.     Xiao,  X,  and  GF  Fussmann.  2013.  Armstrong-­‐McGehee  mechanism  revisited:  competitive   exclusion  and  coexistence  of  nonlinear  consumers.  J  Theor  Biol  339,  26-­‐35.     Yoshida,  T,  LE  Jones,  SP  Ellner,  GF  Fussmann,  and  NG  Hairston.  2003.  Rapid  evolution   drives  ecological  dynamics  in  a  predator–prey  system.  Nature  424  (6946),  303–306.     53     CHAPTER  3     A  GLOBAL  PATTERN  OF  THERMAL  ADAPTATION  IN  MARINE  PHYTOPLANKTON     ABSTRACT     Rising  ocean  temperatures  will  alter  the  productivity  and  composition  of  marine   phytoplankton  communities,  thereby  affecting  global  biogeochemical  cycles.  Predicting  the   effects  of  future  ocean  warming  on  biogeochemical  cycles  depends  critically  on   understanding  how  existing  global  temperature  variation  affects  phytoplankton.  Here  we   show  that  variation  in  phytoplankton  temperature  optima  over  150  degrees  of  latitude  is   well  explained  by  a  gradient  in  mean  ocean  temperature.  An  eco-­‐evolutionary  model   predicts  a  similar  relationship,  suggesting  that  this  pattern  is  the  result  of  evolutionary   adaptation.  Using  mechanistic  species  distribution  models,  we  find  that  rising   temperatures  this  century  will  cause  poleward  shifts  in  species’  thermal  niches  and  a  sharp   decline  in  tropical  phytoplankton  diversity  in  the  absence  of  an  evolutionary  response.   1.  Introduction     Marine  phytoplankton  are  responsible  for  nearly  half  of  global  primary  productivity   (Field  et  al.  1998).  They  play  essential  roles  in  food  webs  and  global  cycles  of  carbon,   nitrogen,  phosphorus,  and  other  elements  (Redfield  1958,  Falkowski  et  al.  1998).  Empirical   studies  have  shown  that  recent  ocean  warming  has  driven  changes  in  productivity   (Behrenfeld  et  al.  2006),  population  size  (Boyce  et  al.  2010),  phenology  (Edwards  &   Richardson  2004),  and  community  composition  (Moran  et  al.  2010).  Global  ocean   circulation  models  predict  further  temperature-­‐driven  reductions  in  phytoplankton   productivity  this  century,  with  con-­‐  sequent  decreases  in  marine  carbon  sequestration   (Bopp  et  al.  2001,  Steinacher  et  al.  2010).  The  main  mechanism  that  these  studies  have     54     identified  is  indirect:  Rising  temperatures  drive  an  increase  in  ocean  stratification,  which  in   turn  leads  to  a  decrease  in  nutrient  supply  to  surface  waters.  However,  most  models  do  not   consider  the  direct  effects  of  rising  temperatures  on  individual  phytoplankton  species,   which  experience  sharp  declines  in  growth  rate  above  their  optimum  temperatures  for   growth.  They  may,  therefore,  underestimate  the  effects  of  warming  on  ecosystems.   To  understand  how  ocean  warming  will  directly  affect  marine  and  estuarine   phytoplankton,  we  examined  growth  responses  to  temperature  in  194  strains  belonging  to   more  than  130  species  from  the  major  phytoplankton  groups  (See  methods  in  Thomas  et  al.   2012).  Temperature-­‐related  traits,  such  as  the  optimum  temperature  for  growth  and  the   thermal  niche  width  (the  temperature  range  over  which  growth  rate  is  positive),  are   among  the  most  important  in  ectothermic  species,  especially  given  predictions  of  global   warming  (Kingsolver  2009).  We  estimated  these  traits  from  >5000  growth  rate   measurements,  synthesized  from  81  papers  published  between  1935  and  2011.  The  strains   were  isolated  from  76°N  to  75°S,  giving  us  exceptionally  broad  cover-­‐age  of  the  latitudinal   and  temperature  gradients  (Fig.  S1  in  Thomas  et  al.  2012).     Growth  responses  to  changes  in  temperature  are  characterized  by  thermal  tolerance   curves  (reaction  norms).  Two  features  of  these  curves  are  common  to  all  ectotherms:   unimodality  and  negative  skewness  (i.e.,  a  sharper  decline  in  fitness  above  the  optimum   temperature  than  below)  (Fig.  S2  in  Thomas  et  al.  2012,  see  also  Kingsolver  2009,  Eppley   1972).  The  latter  condition  makes  ectotherms  living  at  their  optimum  temperature  more   sensitive  to  warming  than  cooling,  with  important  consequences  for  their  performance  in   the  environment  (Martin  &  Huey  2008).  Furthermore,  there  is  an  exponential  increase  in   the  maximum  growth  rate  attainable  with  increasing  temperature  (across  species).  These     55     curves  may  be  described  using  three  principal  traits:  maximum  growth  rate,  optimum   temperature  for  growth,  and  thermal  niche  width.  We  estimated  these  traits  for  each  strain   by  fitting  a  thermal  tolerance  function  to  the  data  (Norberg  2014)  and  examined  their   relationships  with  environmental  and  taxonomic  covariates  (See  methods  in  Thomas  et  al.   30 20 10 0 Optimum temperature for growth (°C) 40 2012).   -80 -40 0 40 80 Latitude (°N)   Figure  3.1  Latitudinal  gradient  in  the  optimum  temperature  for  growth  of  marine   and  estuarine  phytoplankton  strains  (n  =  194  strains,  R2  =  0.55,  p  <  0.0001).  Each  point   represents  the  optimum  temperature  for  growth  of  a  single  strain,  estimated  by  fitting  a   thermal  tolerance  function  (Norberg  2004)  to  the  data.  The  regression  line  (black)  is   shown,  along  with  95%  confidence  bands  (gray).  Confidence  bands  account  for  asymmetric   uncertainty  in  trait  estimates  using  a  bootstrapping  algorithm  (See  methods  and  Fig.  S9  in   Thomas  et  al.  2012).     2.  Biogeographical  patterns   Our  analysis  revealed  large-­‐scale  patterns  in  thermal  traits.  First,  strains  exhibited  a   clear  latitudinal  trend  in  the  optimum  temperature  for  growth  (Fig.  3.1,  coefficient  of   determination,  R2,  =  0.55,  p  <  0.0001),  demonstrating  the  existence  of  a  global  pattern  in  a     56     key  microbial  trait.  Second,  optimum  temperature  was  even  more  strongly  related  to  mean   annual  temperature  at  the  isolation  location  (Fig.  3.2  A,  R2  =  0.69,  p  <  0.0001),  suggesting   that  temperature  is  a  major  selective  agent  and  that  adaptation  to  local  environmental   conditions  occurs  in  marine  microbes  despite  the  potential  for  long-­‐distance  dispersal   through  ocean  currents.  In  contrast,  the  width  of  the  thermal  niche  was  unrelated  to   30 20 0 10 Optimum temperature for growth (°C) 30 20 10 0 Optimum temperature for growth (°C) 40 40 temperature  regimes.     -2 0 5 10 15 20 25 30 -2 0 5 10 15 20 25 30 Mean temperature (°C)     Figure  3.2  Optimum  temperatures  for  growth  across  a  gradient  of  ocean   temperature.  A)  The  optimum  temperature  of  phytoplankton  strains  is  well  explained  by   variation  in  the  mean  annual  temperature  at  their  isolation  locations  (n  =  194,  R2  =  0.69,  p   <  0.0001),  indicating  adaptation  to  local  environmental  conditions.  The  1:1  line  (black,   straight),  regression  line  (black,  curved)  and  95%  confidence  bands  (gray)  from   bootstrapping  are  shown  (see  methods  in  Thomas  et  al.  2012).  The  regression  line  shown   is  for  the  best  model  (Table  S4  in  Thomas  et  al.  2012),  which  posits  a  quadratic  relationship   between  mean  temperature  and  optimum  temperatures.  B)  The  eco-­‐evolutionary  model   predicts  evolutionarily  stable  optimum  temperatures  (red  points)  for  each  isolation   location  that  are  several  degrees  higher  than  the  mean  environmental  temperatures  (i.e.,   above  the  black  line)  and  agree  well  with  the  data,  except  in  the  warmest  waters.  The   confidence  band  from  A)  is  shown  in  gray  for  comparison.     Mean temperature (°C) Third,  strains  from  polar  and  temperate  waters  had  optimum  temperatures  that  were   considerably  higher  than  their  mean  annual  temperatures,  whereas  tropical  strains  had   optima  closer  to  or  lower  than  the  mean  temperatures  (Fig.  3.2  A).  Finally,  variation  in     57     optimum  temperature  and  niche  width  was  not  explained  by  taxonomic  differences  above   the  level  of  genus,  indicating  that  thermal  adaptation  is  not  highly  phylogenetically   constrained  in  this  group  (Tables  S1  and  S2  in  Thomas  et  al.  2012).     3.  Eco-­evolutionary  model   This  strong  trait-­‐environment  relationship  suggests  that  microbes  are  adapted  to   the  temperatures  that  they  experience  locally.  However,  this  pattern  could  also  occur   through  a  correlated  response  to  selection  on  other  traits.  To  test  whether  the  observed   pattern  arose  as  an  adaptive  response  to  variable  thermal  regimes,  we  used  an  eco-­‐ evolutionary  model  (Geritz  et  al.  1998,  Abrams  2001)  to  predict  the  optimum  temperatures   that  maximize  fitness  at  each  isolation  location.  The  model  allows  us  to  study  the  effects  of   thermal  adaptation  alone  by  forcing  all  other  aspects  of  strains  to  be  identical.  Purely   theoretical  applications  of  such  eco-­‐  evolutionary  models  have  been  extensive,  but  they   have  rarely  been  compared  to  quantitative  field  data  (Stegen  et  al.  2011).   In  the  model,  strains  differ  only  in  their  thermal  tolerance  curves  (characterized  by   their  optimum  temperature)  while  competing  for  a  single  nutrient.  The  growth  rates  of  all   strains  are  bounded  by  an  exponential  function  that  increases  with  temperature,  an   empirical  relationship  known  as  the  Eppley  curve  (Eppley  1972).  We  require  that  each   individual  strain’s  thermal  tolerance  curve  touch  the  Eppley  curve  at  a  single  point,  forcing   maximum  growth  rate  to  become  a  function  of  optimum  temperature.  Niche  widths  are   held  constant  across  strains,  because  we  found  no  significant  relationship  in  our  data  set   between  niche  width  and  environmental  or  taxonomic  covariates  (Tables  S1  and  S2  in   Thomas  et  al.  2012).  Given  these  constraints,  we  allow  optimum  temperatures  of  a  set  of   strains  to  evolve  in  response  to  deterministic  temperature  regimes.  These  regimes  were     58     based  on  model  fits  to  a  30-­‐year  sea  surface  temperature  time  series  at  every  isolation   location  (see  methods  in  Thomas  et  al.  2012,  Reynolds  et  al.  2007).  For  each  environment,   we  used  an  evolutionary  algorithm  based  on  quantitative  genetics  to  identify  evolutionarily   stable  states  (ESSs)  (see  methods  in  Thomas  et  al.  2012,  Abrams  2001).  At  an  ESS,  the   strains  that  persist  (defined  by  their  traits)  cannot  be  invaded  by  any  other  strain.  These   temperature  optima  serve  as  a  theoretical  prediction  of  the  best  strategy  (or  strategies)  at   each  isolation  location,  which  we  can  then  compare  to  our  data  as  a  test  of  thermal   adaptation.   Our  eco-­‐evolutionary  model  predicts  that  optimum  temperatures  should  increase   with  mean  temperature  and  exceed  it  by  several  degrees  (Fig.  3.2  B,  also  Fig.  S3  in  Thomas   et  al.  2012).  This  is  in  agreement  with  the  observed  pattern  (Fig.  3.2  A)  and  bolsters  the   case  that  this  relationship  arises  from  adaptation  to  mean  temperature.  However,  in   regions  with  the  highest  mean  temperatures  (the  tropics),  the  model  predicts  optima  that   are  significantly  higher  than  those  observed.  Although  this  discrepancy  suggests  that   tropical  strains  may  be  less  well-­‐adapted  to  their  environmental  temperatures,  we   estimated  that  these  strains  are  capable  of  persistence  under  the  temperature  regimes  they   experience  (Figs.  3.2  B  and  3.3)  (Reynolds  et  al.  2002).  The  difference  may  be  a  result  of   interactions  between  temperature  and  other  factors,  constraints  on  thermal  adaptation  at   high  temperatures,  or  adaptation  to  laboratory  temperatures  before  measurement.   Examining  model  predictions  across  a  range  of  assumed  niche  widths  reveals  that  wider   niches  lead  to  larger  differences  between  predicted  optima  and  the  mean  annual   temperatures  and  to  a  decrease  in  the  number  of  coexisting  strains  (Fig.  S3  in  Thomas  et   al.2012).  These  results  illustrate  that  temperature  variation  can  support  species     59     coexistence,  although  it  cannot  fully  explain  the  levels  of  trait  diversity  observed  in  the   data.     4.  Species  distribution  models   Phytoplankton  strains  may  be  adapted  to  their  current  conditions,  but  could  be   negatively  affected  by  warming  oceans.  Moving  from  the  eco-­‐evolutionary  model  to  purely   physiological  mechanistic  species  distribution  models  (SDMs),  we  then  examined  whether   changing  environmental  temperatures  could  alter  species  ranges  and  global  diversity   patterns.  These  models  use  physiological  trait  measurements  to  predict  species   abundances  across  environmental  gradients  (Kearney  &  Porter  2009)  but  do  not  account   3 2 1 0 -1 Estimated mean growth rate, 1981-2010 (day-1) for  species  interactions  or  evolution.  We  generated  growth  rate  predictions  across  the     0 5 10 15 20 Mean temperature (°C) 25 30   Figure  3.3  Estimated  mean  daily  growth  rates  of  all  strains  at  their  isolation   locations,  between  1980  and  2010.  These  estimates  were  based  on  monthly  temperature   records  (Reynolds  et  al.  2002)  and  each  strain’s  thermal  tolerance  curve,  and  depend  on   the  assumption  that  growth  is  limited  solely  by  temperature.  Even  warm-­‐water  strains   have  mean  growth  rates  exceeding  zero  (the  horizontal  line),  indicating  that  they  are   capable  of  persisting  in  their  environment,  although  their  optima  are  below  what  our   model  predicts  to  be  most  adaptive.     60     ocean  for  each  strain  represented  in  our  data  set,  based  on  their  thermal  tolerance  curves   and  a  10-­‐year  temperature  time  series  (See  methods  in  Thomas  et  al.  2012).  If  the  10-­‐year   mean  growth  rate  of  a  strain  was  positive  at  a  location,  the  location  was  deemed  to  fall   within  its  range.  We  repeated  this  using  both  historical  (1991–2000)  and  future  (2091– 2100)  temperature  regimes,  the  latter  having  been  predicted  by  a  global  climate  model   (See  methods  in  Thomas  et  al.  2012,  Reynolds  et  al.  2002,  IPCC  2007,  Nakićenović  et  al.   2000,  Delworth  et  al.  2006).  These  estimates  indicate  that  ocean  warming  is  likely  to  drive   poleward  shifts  in  strains’  equatorial  boundaries,  although  polar  range  boundaries  remain   approximately  constant  (Fig.  S4  in  Thomas  et  al.  2012).  Consequently,  many  strains  are   predicted  to  experience  a  reduction  in  range  size  (Figs.  S5,  S6,  and  S12  in  Thomas  et  al.   2012),  potentially  increasing  extinction  probabilities.  Our  SDMs  assume  that  growth  rates   are  limited  solely  by  temperature,  but  other  factors,  such  as  nutrient  availability,  could  also   be  incorporated  if  relevant  trait  data  were  available.     5.  Diversity  patterns   When  the  range  shifts  of  all  strains  are  considered  in  the  aggregate,  they  can  be  used   to  predict  global  patterns  of  phytoplankton  diversity  change  as  a  result  of  ocean  warming   (Fig.  3.4)  (McKenney  et  al.  2007).  In  order  to  do  this,  we  calculated  “potential  diversity,”   defined  as  the  number  of  phytoplankton  strains  (out  of  the  194  in  our  data  set)   theoretically  capable  of  growing  at  a  location,  assuming  that  temperature  is  the  sole   limiting  factor  (Figs.  S7  and  S8  in  Thomas  et  al.  2012).  A  comparison  of  potential  diversity   patterns  under  both  historical  and  future  temperature  regimes  shows  that  temperature   change  may  drive  a  large  reduction  in  tropical  phytoplankton  diversity  over  the  course  of         61     50   A)   Historical temperatures (°C) −50 0 Latitude 33 30 25 20 15 10 5 0 −2 0 100 200 300   Longitude 50 B)   Latitude Temperature change (°C) −50 0 9 6 3 0 −3 −6 −9 0 100 200 300   Figure  3.4  Changes  in  temperature  drive  changes  in  the  potential  diversity  of   phytoplankton,  as  predicted  by  mechanistic  species  distribution  models.  A)  Mean   annual  temperature  across  the  oceans  over  historical  (1991–2000)  temperature  regimes.   B)  Change  in  mean  annual  temperature  between  historical  (1991–2000)  and  predicted   future  temperature  regimes  (2091–  2100).     Longitude       62     Figure  3.4  (cont’d)     C)   50 Change in potential diversity (%) −50 0 Latitude 50 40 30 20 10 0 −10 −20 −30 −40 −50 0 100 200 300   C)  Percent  change  in  potential  diversity  between  historical  and  predicted  future   temperature  regimes.  Potential  diversity  is  reduced  sharply  in  the  tropical  oceans,  despite   these  regions  experiencing  relatively  small  increases  in  temperature.     Longitude this  century.  Approximately  one-­‐third  of  contemporary  tropical  strains  are  unlikely  to   persist  there  in  2100  (Fig.  3.4  C),  despite  a  change  in  mean  temperature  of  only  ~2°C  (Fig.   3.4,  A  and  B).  High  latitudes  may  experience  small  increases  in  potential  diversity,  as  a   result  of  poleward  shifts  in  strain  ranges.  Rising  temperatures  have  the  strongest  effect  on   tropical  strains,  because  tropical  optima  are  close  to  current  mean  temperatures  (Fig.  3.2   A)  and  thermal  tolerance  curves  are  negatively  skewed.  Small  increases  in  temperature  can   therefore  lead  to  sharp  declines  in  growth  rate.  A  decrease  in  diversity  is  likely  to  have  a   strong  impact  on  tropical  ecosystems,  because  biodiversity  loss  is  a  major  cause  of   ecosystem  change  (Hooper  et  al.  2012).  One  possible  consequence  is  a  decrease  in  tropical   primary  productivity,  which  could  occur  through  two  distinct  mechanisms:  the  loss  of     63     highly  productive  species  or  a  decrease  in  complementarity  (Tilman  et  al.  1996,  Reich  et  al.   2012).   6.  Conclusions   Our  findings  lend  support  to  the  hypothesis  that  tropical  communities  are  most   vulnerable  to  increases  in  temperature  (Deutsch  et  al.  2008).  However,  the  existence  of   high  genetic  diversity  within  species,  as  has  been  noted  in  some  cases  (Härnström  et  al.   2011),  may  prevent  the  loss  of  entire  species.  Adaptation  to  changing  temperatures  may   mitigate  some  of  the  predicted  losses  in  diversity,  particularly  in  rapidly  reproducing  taxa   such  as  phytoplankton.  The  evolution  of  thermal  tolerance  has  been  examined  in  a  few   taxa,  including  phytoplankton  (Bennett  &  Lenski  2007,  Knies  et  al.  2006,  Huertas  et  al.   2011),  but  we  currently  lack  the  information  necessary  to  accurately  model  the   consequences  of  evolutionary  change  on  ecosystem  processes  (Chown  et  al.  2010,   Angilletta  et  al.  2003).  In  the  case  of  phytoplankton,  we  need  estimates  of  rates  of   adaptation  to  high  temperature  stress  in  a  variety  of  taxa,  as  well  as  an  examination  of  the   evolutionary  constraints  and  trade-­‐offs  that  may  be  associated  with  this.  Characterizing   these  constraints  will  allow  us  to  make  improved  forecasts  of  species  survival  and  may   prove  critical  for  understanding  the  fate  of  tropical  communities  and  oceanic  ecosystems.                   64                                 REFERENCES   65     REFERENCES           Abrams,  PA.  2001.  Modelling  the  adaptive  dynamics  of  traits  involved  in  inter-­‐  and   intraspecific  interactions:  An  assessment  of  three  methods.  Ecol  Lett  4,  166-­‐175.     Angilletta  Jr.,  MJ,  RS  Wilson,  CA  Navas,  and  RS  James.  2003.  Tradeoffs  and  the  evolution  of   thermal  reaction  norms.  Trends  Ecol  Evol  18,  234.   Behrenfeld,  MJ,  RT  O'Malley,  DA  Siegel,  CR  McClain,  JL  Sarmiento,  GC  Feldman,  AJ  Milligan,   PG  Falkowski,  RM  Letelier,  and  ES  Boss.  2006.  Climate-­‐driven  trends  in   contemporary  ocean  productivity.  Nature  444,  752.     Bennett,  AF,  and  RE  Lenski.  2007.  Chapter  in:  In  the  Light  of  Evolution.  Volume  1.   Adaptation  and  Complex  Design,  JC  Avise,  FJ  Ayala,  Eds.  National  Academies  Press:   Washington,  DC,  pp.  225–238.     Bopp,  L,  P  Monfray,  O  Aumont,  J  Dufresne,  H  Le  Treut,  G  Madec,  L  Terray,  and  JC  Orr.  2001.   Potential  impact  of  climate  change  on  marine  export  production.  Glob  Biogeochem   Cycles  15,  81.     Boyce,  DG,  MR  Lewis,  and  B  Worm.  2010.  Global  phytoplankton  decline  over  the  past   century.  Nature  466,  591.     Chown,  SL,  AA  Hoffmann,  TN  Kristensen,  MJ  Angilletta  Jr,  NC  Stenseth,  and  C  Pertoldi.   Adapting  to  climate  change:  a  perspective  from  evolutionary  physiology.  Clim  Res   43,  3.     Delworth,  T,  et  al.  2006.  GFDL's  CM2  global  coupled  climate  models.  Part  I:  formulation  and   simulation  characteristics.  J  Clim  19,  643.   Deutsch,  CA,  JJ  Tewksbury,  RB  Huey,  KS  Sheldon,  CK  Ghalambor,  DC  Haak,  and  PR  Martin.   2008.  Impacts  of  climate  warming  on  terrestrial  ectotherms  across  latitude.  Proc   Natl  Acad  Sci  USA  105,  6668.     Edwards,  M,  and  AJ  Richardson.  2004.  Impact  of  climate  change  on  marine  pelagic   phenology  and  trophic  mismatch.  Nature  430,  881.     Eppley,  RW.  1972.  Temperature  and  phytoplankton  growth  in  the  sea.  Fish  Bull  70,  1063.     Falkowski,  PG,  RT  Barber,  and  V  Smetacek.  1998.  Biogeochemical  controls  and  feedbacks   on  ocean  primary  production.  Science  281,  200.     Field,  CB,  MJ  Behrenfeld,  JT  Randerson,  and  PG  Falkowski.  1998.  Primary  production  of  the   biosphere:  Integrating  terrestrial  and  oceanic  components.  Science  281,  237.     66     Geritz,  SAH,  É  Kisdi,  G  Meszéna,  and  JAJ  Metz.  Evolutionarily  singular  strategies  and  the   adaptive  growth  and  branching  of  the  evolutionary  tree.  1998.  Evol.  Ecol.  12,  35.     Härnström,  K,  M  Ellegaard,  TJ  Andersen,  and  A  Godhe.  2011.  Proc  Natl  Acad  Sci  USA  108,   4252.     Hooper,  DU,  EC  Adair,  BJ  Cardinale,  JEK  Byrnes,  BA  Hungate,  KL  Matulich,  A  Gonzalez,  JE   Duffy,  L  Gamfeldt,  and  MI  O’Connor.  2012.  A  global  synthesis  reveals  biodiversity   loss  as  a  major  driver  of  ecosystem  change.  Nature  486,  105-­‐108.   Huertas,  IE,  M  Rouco,  V  López-­‐Rodas,  and  E  Costas.  2011.  Warming  will  affect   phytoplankton  differently:  evidence  through  a  mechanistic  approach.  Proc  Biol  Sci   278,  3534.     Intergovernmental  Panel  on  Climate  Change  (IPCC).  2007.  Climate  change  2007:  The   physical  science  basis.  Contribution  of  working  group  I  to  the  fourth  assessment   report  of  the  Intergovernmental  Panel  on  Climate  Change,  S  Solomon  et  al.,  Eds.   Cambridge  UP:  Cambridge.   Kearney,  MR,  and  W  Porter.  2009.  Mechanistic  niche  modelling:  combining  physiological   and  spatial  data  to  predict  speciesÕ  ranges.  Ecol  Lett  12,  334.     Kingsolver,  JG.  2009.  The  well-­‐temperatured  biologist.  Am  Nat  174,  755.     Knies,  JL,  R  Izem,  KL  Supler,  JG  Kingsolver,  and  CL  Burch.  2006.  The  genetic  basis  of  thermal   reaction  norm  evolution  in  lab  and  natural  phage  populations.  PLoS  Biol  4,  e201.     Martin,  TL,  and  RB  Huey.  2008.  Why  “suboptimal”  is  optimal:  Jensen’s  inequality  and   ectotherm  thermal  preferences.  Am  Nat  171,  E102.     McKenney,  DW,  JH  Pedlar,  K  Lawrence,  K  Campbell,  and  MF  Hutchinson.  2007.  Potential   impacts  of  climate  change  on  the  distribution  of  North  American  trees.  Bioscience   57,  939.     Morán,  XAG,  Á  López-­‐Urrutia,  and  A  Calvo-­‐Díaz.  2010.  Increasing  importance  of  small   phytoplankton  in  a  warmer  ocean.  Glob  Change  Biol  16,  1137.     Nakićenović,  N,  et  al.  2000.  Special  Report  on  Emissions  Scenarios:  A  Special  report  of   working  group  III  of  the  Intergovernmental  Panel  on  Climate  Change,  N  Nakićenović,   R  Swart,  Eds.  Cambridge  UP:  Cambridge.   www.osti.gov/energycitations/product.biblio.jsp?osti_id=15009867.   Norberg,  J.  2004.  Biodiversity  and  ecosystem  functioning:  A  complex  adaptive  systems   approach.  Limnol  Oceanogr  49,  1269.     Redfield,  AC.  1958.  The  biological  control  of  chemical  factors  in  the  environment.  Am  Sci   46,  205.       67     Reich,  PB,  D  Tilman,  F  Isbell,  K  Mueller,  SE  Hobbie,  DFB  Flynn,  and  N  Eisenhauer.  2012.   Impacts  of  biodiversity  loss  escalate  through  time  as  redundancy  fades.  Science  336,   589.     Reynolds,  RW,  NA  Rayner,  TM  Smith,  DC  Stokes,  and  W  Wang.  2002.  An  improved  in  situ   and  satellite  SST  analysis  for  climate.  J  Clim  15,  1609.     Reynolds,  RW,  TM  Smith,  C  Liu,  DB  Chelton,  KS  Casey,  and  MG  Schlax.  2007.  Daily  high-­‐ resolution-­‐blended  analyses  for  sea  surface  temperature  .  J  Clim  20,  5473.     Stegen,  JC,  R  Ferriere,  and  BJ  Enquist.  2011.  Evolving  ecological  networks  and  the   emergence  of  biodiversity  patterns  across  temperature  gradients.  Proc  Biol  Sci  279,   1051.     Steinacher,  M,  F  Joos,  TL  Frölicher,  L  Bopp,  P  Cadule,  V  Cocco,  SC  Doney,  M  Gehlen,  K   Lindsay,  JK  Moore,  B  Schneider,  and  J  Segschneider.  2010.  Projected  21st  century   decrease  in  marine  productivity:  a  multi-­‐model  analysis.  Biogeosciences  7,  979.   Thomas,  MK,  CT  Kremer,  CA  Klausmeier,  E  Litchman.  2012.  A  global  pattern  of  thermal   adaptation  in  marine  phytoplankton.  Science  338,  1085-­‐1088.   Tilman,  D,  D  Wedin,  and  J  Knops.  1996.  Productivity  and  sustainability  influenced  by   biodiversity  in  grassland  ecosystems.  Nature  379,  718.       68       CHAPTER  4     ECO-­EVOLUTIONARY  DYNAMICS  OF  DIVERSE  COMMUNITIES  IN  PERIODIC   ENVIRONMENTS   1.  Introduction.   Organisms  are  commonly  confronted  by  temporal  variation  in  the  environments   they  inhabit.  Ecologically,  this  variation  has  important  consequences  for  the  growth  and   persistence  of  particular  organisms.  It  can  also  support  the  coexistence  of  species,   influencing  community  diversity  and  composition.  Evolutionarily,  variation  affecting  the   growth  (or  fitness)  of  populations  and  species  can  impose  selective  pressures  leading  to   trait  evolution  and  adaptation.  Ecological  and  evolutionary  processes  can  interact  in  the   presence  of  temporal  variation,  influencing  not  only  how  many  species  can  coexist,  but  also   which  species  can  coexist  and  with  which  traits.  In  this  chapter,  we  explore  how  complex   patterns  of  coexistence  and  community  structure  emerge  from  simple  models  of  species   competition  in  periodically  varying  environments.  Our  investigations  combine  both   ecological  and  evolutionary  approaches,  enriching  our  understanding  of  this  coexistence   mechanism.     1.1  Temporal  variation  &  coexistence     Many  previous  authors  have  studied  the  effects  of  diverse  kinds  of  temporal   variation  on  species  coexistence.  Hutchinson  suggested  non-­‐equilibrium  mechanisms  as  a   solution  to  his  own  ‘paradox  of  the  plankton’  (1961).  Temporal  variation  comes  in  many   forms.  It  can  occur  in  factors  that  are  biotic  (abundances  of  prey,  predators,  mutualists)  or   abiotic  (temperature,  nutrients,  precipitation).  It  can  be  stochastic  or  deterministic,  and   may  be  driven  by  external  forces  (temperature,  climate)  or  arise  endogenously  from     69     interactions  occurring  within  communities.  Resource  fluctuations  have  been  thoroughly   shown  to  support  multispecies  coexistence  (Armstrong  &  McGehee  1976,  Levins  1979,  Hsu   1980,  Abrams  1984,  Grover  1990,  1991,  Anderies  &  Beisner  2000,  Litchman  &  Klausmeier   2001,  Xiao  &  Fussman  2013),  including  both  generalists  and  specialists  (Abrams  2004,   Abrams  2006).  Several  early  theoretical  papers  examined  the  consequences  of  fluctuating   growth  rates  and/or  carrying  capacities  in  simple  two  species  Lotka-­‐Volterra  competition   models  (Koch  1974,  Cushing  1980,  Namba  1984),  demonstrating  coexistence  through   stable  limit  cycles.  Temporal  variation  provides  the  raw  material  for  two  different   coexistence  mechanisms  recognized  by  Chesson:  relative  non-­‐linearity  and  the  temporal   storage  effect  (Chesson  &  Warner  1981,  Chesson  1994,  Chesson  2000).       1.2  Consequences  of  evolution  for  ecological  coexistence  mechanisms  in  general     The  expanding  eco-­‐evolutionary  synthesis  studies  the  effects  of  evolutionary   processes  on  the  dynamics  and  stability  of  ecological  systems,  and  how  ecological   processes  structure  selection  and  evolution.  An  important  line  of  research  within  this   growing  discipline  focuses  on  exploring  how  trait  evolution  affects  coexistence   mechanisms.  Theoretical  results  suggest  that  evolution  can  affect  both  how  many  species   can  coexist  (typically  reducing  diversity  relative  to  pure  ecological  models)  and  what  traits   or  functions  they  have.  The  development  of  a  number  of  analytical  techniques,  including   adaptive  dynamics  (Geritz  et  al.  1998,  Abrams  2001,  Gertiz  et  al.  2004,  McGill  &  Brown   2007)  has  provided  new  insights  into  eco-­‐evolutionary  models.  For  example,  trait   evolution  decreases  coexistence  between  generalists  and  specialists  (Egas  et  al.  2004),  and   between  species  competing  for  limiting  resources  (Shoresh  et  al.  2008).  Under  different   competitive  scenarios  evolution  can  result  in  either  trait  convergence  or  divergence     70     (Edwards  et  al.  in  review),  influencing  the  interpretation  of  patterns  of  over-­‐  or  under-­‐ dispersion  of  traits  in  communities  or  across  phylogenies  (Mayfield  &  Levine  2010).  When   species  traits  are  allowed  to  evolve  a  variety  of  unexpected  dynamics  can  arise,  including   evolutionary  cycles  and  evolutionary  suicide  (Dieckmann  &  Metz  2006,  Kisdi  et  al.  2001,   Gyllenberg  &  Parvinen  2001).  When  evolution  is  considered  in  models,  but  treated  as  much   slower  than  ecological  processes,  it  leads  to  communities  with  diversity  less  than  or  equal   to  that  of  the  corresponding  ecological  model.  However,  evolution  can  occur  rapidly  in   many  systems,  influencing  coexistence  (Lankau  2011).  When  this  occurs,  dynamic  changes   in  trait  values  may  result  in  additional  regulating  factors  and  potentially  enhance  the   number  of  species  that  can  coexist.  Additionally,  differences  in  rates  of  evolutionary   response  between  species  may  be  sufficient  to  support  coexistence.  Throughout  the   remainder  of  this  chapter,  however,  we  will  focus  on  models  where  evolution  is  slow   relative  to  ecology.     1.3  And  fluctuation-­dependent  mechanisms  in  particular       Coexistence  mechanisms  dependent  on  temporal  variation  are  not  exempt  from  re-­‐ examination  in  light  of  evolution,  though  only  a  few  papers  have  addressed  the  topic.   Levins  (1968)  studied  the  optimal  choice  or  mix  of  phenotypes  in  a  fluctuating  or  variable   environment,  using  an  optimization  approach  to  study  evolution  in  changing  environments.   Species  with  distinct  competitive  strategies  can  arise  through  evolutionary  processes  and   coexist  in  systems  with  fluctuating  resource  levels  (Kremer  &  Klausmeier  2013).  However,   coexistence  is  contingent  on  the  relative  rates  of  resource  fluctuations  and  adaptive   responses;  despite  temporal  variation,  rapid  evolution  in  this  system  can  preclude   coexistence.  Earlier,  Kisdi  &  Meszéna  (1995)  showed  that  trait  evolution  constrained     71     coexistence  in  a  lottery  competition  model  (similar  to  that  of  Chesson  &  Warner  1981).  In  a   model  of  annual  plants,  a  temporal  storage  effect  only  evolved  and  persisted  under   restrictive  conditions  (Snyder  &  Adler  2011).  In  contrast,  the  storage  effect  readily  evolved   for  a  wide  range  of  assumptions  in  a  modified  lottery  model  (Abrams  et  al.  2013).  These   results  focused  on  one  or  two  species  competing  in  an  environment  oscillating  between   two  discrete  environmental  states  according  to  varying  rules.  Additional  eco-­‐evolutionary   studies,  spanning  different  kinds  of  temporal  variation  and  temporal  coexistence   mechanisms,  are  needed  before  general  patterns  can  be  identified.     1.4  Evolutionarily  stable  coexistence:  more  restrictive  than  ecologically  stable  coexistence.     If  a  set  of  species  can  coexist  with  fixed  trait  values  (parameters),  they  form  an   ecologically  stable  community.  If  it  is  also  true  that  no  species  with  a  different  trait  value   can  invade  this  set  of  species,  then  they  represent  a  community  that  is  both  ecologically   and  evolutionarily  stable.  In  this  case,  each  species  experiences  stabilizing  selection  and   sits  at  the  peak  of  an  adaptive  landscape.  Such  communities  are  of  considerable  interest,  as   they  represent  the  culmination  of  evolutionary  (or  community  assembly)  processes  in  a   system,  if  it  persists  long  enough  that  an  eco-­‐evolutionary  attractor  is  reached.   Evolutionarily  stable  communities  provide  predictions  not  only  of  community  diversity,   but  also  of  the  distribution  of  traits  represented  in  the  community.  These  predictions  can   be  made  across  environmental  gradients,  and  used  to  study  real-­‐world  patterns  of   adaptation  (eg,  Thomas  et  al.  2012,  Litchman  et  al.  2009).     Ecological  stability  is  a  prerequisite  for  evolutionarily  stability,  so  principles   governing  ecological  coexistence  apply.  This  includes  fundamental  ideas  such  as   competitive  exclusion  (Gause  1934),  which  restricts  the  number  of  species  that  can  coexist     72     to  be  less  than  or  equal  to  the  number  of  limiting  (or  regulating)  factors  (Tilman  1982,   Chase  &  Leibold  2003,  Levin  1970).  An  associated  principle,  limiting  similarity,   encapsulates  the  idea  that  species  that  are  too  similar  to  each  other  will  compete  strongly,   generally  leading  to  competitive  exclusion  (Hutchinson  1959,  MacArthur  &  Levins  1967,   Abrams  1983).  Dissimilar  species  experience  weaker  interspecific  competition  (relative  to   intraspecific  competition),  favoring  coexistence.  While  it  can  be  shown  that  there  is  in  fact   no  theoretical  limit  to  similarity  in  several  models  (May  &  MacArthur  1972,  Roughgarden   1979),  such  cases  are  degenerate,  as  the  conditions  permitting  arbitrarily  similar  species  to   coexist  become  prohibitively  restrictive  and  consequently  unlikely  to  occur  (Meszéna  et  al.   2006).  Meszéna  et  al.  (2006)  focus  on  limits  to  how  similar  species  can  be,  in  terms  of   either  their  sensitivity  to  regulating  factors  or  the  impact  they  have  on  regulating  factors,   and  still  coexist  robustly  in  fixed  point  systems.  Their  results  have  also  been  shown  to  hold   in  non-­‐equilibrium,  periodically  varying  systems  (Barabás  et  al.  2012).  We  expect  these   principles  and  patterns  of  limiting  similarity  to  hold  within  the  evolutionarily  stable   communities  identified  in  eco-­‐evolutionary  models,  because  such  communities  are  a  subset   of  possible  ecologically  stable  communities.     1.5  Summary     The  present  work  contributes  to  the  currently  limited  set  of  studies  investigating   how  evolution  moderates  coexistence  mechanisms  that  depend  on  temporal  variation.  We   focus  on  a  model  where  species’  growth  rates  depend  on  how  closely  their  trait  matches  an   environmental  parameter  that  varies  smoothly  through  time,  following  deterministic,   periodic  fluctuations.  For  example,  the  growth  rate  of  ectothermic  organisms  depends  on   environmental  temperatures,  which  can  fluctuate  over  time.  Different  organisms  or  species     73     typically  specialize,  achieving  their  peak  growth  rates  at  different  temperatures  (Thomas  et   al.  2012).  We  consider  a  continuous  set  of  environmental  states  (in  contrast  to  Abrams  et   al.  2013),  and  extend  our  results  to  highly  diverse  communities.  These  communities  display   strong  patterns  of  limiting  similarity.  We  also  explore  the  consequences  of  selecting   different  periodic  forcing  functions,  which  turn  out  to  have  substantial  effects  on  the   composition,  diversity,  and  persistence  of  evolutionarily  stable  communities.   The  remainder  of  this  chapter  is  structured  as  follows.  In  section  2,  we  provide   details  on  our  model,  techniques  for  studying  periodic  systems  and  conducting   evolutionary  analyses.  The  results  of  our  analyses  are  presented  in  section  3,  and  discussed   in  section  4.  Variables  used  throughout  this  chapter  are  defined  in  Table  4.1.     2.  Methods.     2.1  Basic  model   We  let  T(t)  describe  the  fluctuation  of  some  non-­‐interactive,  externally  forced   environmental  variable,  such  as  temperature.  This  variable  changes  through  time   according  to  either  a  sine  wave     T (t) = Tav + Tamp sin (2πt/τ)               (1a)           (1b)   or  a  triangle  wave   � � � ��� 2 −1 t 1 T (t) = Tav + Tamp sin sin 2π − π τ 4   with  period  τ,  peak  amplitude  Tamp  and  mean  Tav  (which  we  set  to  zero  without  loss  of   generality).  These  functions  are  illustrated  in  Fig.  4.1,  which  also  shows  that  for  the  same   mean,  amplitude,  and  period,  they  imply  different  distributions  of  environmental  states,   with  important  consequences.     74     A! B! 4 0.15 Density 2 T�t� 0.20 0 �2 0.10 0.05 �4 0.0 0.5 1.0 Time 1.5 0.00 2.0 C! D! 4 �2 0 T�t� 2 4 �4 �2 0 T�t� 2 4 0.20 0.15 Density 2 T�t� �4 0 �2 0.10 0.05 �4 0.0 0.5 1.0 Time 1.5 0.00 2.0   Figure  4.1.  Sinusoidal  versus  triangle  wave  fluctuations  (A  and  C),  and  associated   density  of  environmental  states  (B  and  D).  The  sinusoidal  fluctuation  produces  a   bimodal  distribution  B),  as  environmental  conditions  change  most  slowly  near  extreme   states  (low  and  high).  In  contrast,  the  triangle  wave  leads  to  an  environmental  state  that   changes  at  a  constant  rate  at  any  point  in  the  fluctuation,  leading  to  a  uniform  density  of   environmental  states  D).       1.0 Growth rate Μ�T,z� 0.8 0.6 !2! 0.4 z" 0.2 mortality, m" 0.0 �10 �5 0 T�t� 5 10   Figure  4.2.  Species  exhibit  environment-­dependent  growth  rates  that  follow  a   Gaussian  function  whose  width  is  controlled  by  σ2.    They  achieve  their  highest  growth   rates  when  the  environmental  state  T(t)  matches  their  optimum  z.  Density  independent   mortality  m  further  constrains  environmentally  determined  growth  rates.       75     Variable   T(t)   Tav   Tamp   τ   μ   μmax   z   σ2   n   m   g   R(t)   Rtot   R*   S   Ø   N   gi   tc   € Definition   Environmental  forcing  function   Average  of  fluctuation   Amplitude  of  fluctuation   Period  of  fluctuation   Environmentally  determined  growth  rate   Maximum  growth  rate  possible   Trait  specifying  optimum  environmental  state   (corresponding  to  μ  =  μmax)   Controls  width  of  growth  rate  function  (‘niche  width’)   Population  density   Density  independent  mortality  rate   Instantaneous  per  capita  growth  rate/invasion   rate/fitness   Available  resource   Total  resource  supply   Break-­‐even  resource  level  capable  of  sustaining  a  species.   State  of  system  (in  SSD  approximation)   Denotes  the  empty  state   Transformed  population  density  (in  SSD  approximation)   Average  per  capita  growth  rate  (over  one  period)   Critical  timings  corresponding  to  potential  transitions  to   the  empty  state   Value   -­‐   0   -­‐   -­‐   -­‐   {0.02,  1}   -­‐   8   -­‐   0.1   -­‐   -­‐   100   -­‐   {Ø,  1,  2,   3,  …,  k}   -­‐   -­‐   -­‐   -­‐     Table  4.1.  Showing  the  variables  and  corresponding  definitions  used  in  this  chapter.   Parameter  values  are  provided  when  used  consistently  for  subsequent  results.     Next  we  describe  how  this  environmental  fluctuation  affects  the  growth  rate  μ  of  species  i   having  some  trait  zi  characterizing  its  preferred  or  optimal  environmental  state:     µ (T, zi ) = µmax exp � − (T − zi )2 σ2 �               (2)   Here  μmax  provides  the  maximum  growth  rate  of  i  achievable  only  when  the  environmental   state  T  matches  zi.  Finally,  σ2  governs  the  width  of  this  Gaussian  function,  essentially   controlling  the  range  of  T  over  which  species  i  experiences  non-­‐negligible  growth  rates   (Fig.  4.2).     76     Combining  this  temporally-­‐variable  growth  rate  with  a  basic  model  of  resource   competition  based  on  linear  (or  Type  I)  resource  uptake,  we  arrive  at  an  equation  for  the   per  capita  growth  rate  of  species  i  as  a  function  of  its  trait  zi:                 (3)   where  ni  provides  the  population  density  of  species  i,  R(t)  describes  the  level  of  available   resources,  and  m  is  a  density  independent  mortality  term.  The  minimum  level  of  resource   able  to  sustain  species  i,  referred  to  as  its  R*,  is  given  by  Ri*(t)  =  m/μi(t),  introducing  μi  as   shorthand  for  the  time-­‐varying  growth  rate  of  a  species  with  trait  zi.    Finally,  assuming  a   closed  system,  available  resource  levels     k R (t) = Rtot − ∑ ni i=1                     (4)   depend  on  the  difference  between  resource  supply  Rtot  and  the  amount  of  resource   sequestered  in  biomass  across  all  k  species  present.  Together,  (1a)  or  (1b),  and  (3)  and  (4)   define  a  complete  system  of  ordinary  differential  equations  (ODEs)  governing  the   population  dynamics  of  one  or  more  species  as  a  function  of  their  environmental   tolerances,  given  some  particular  choice  of  T(t)  such  as  (1a)  or  (1b).     This  non-­‐linear,  non-­‐autonomous  system  is  not  amenable  to  analytical  solution.   However,  numerical  techniques  can  be  used  to  obtain  solutions  this  ODE  system,  given  the   initial  population  densities  and  traits  of  each  of  the  k  species  considered  and  the   environmental  forcing  function  T(t).  For  large  τ,  the  solutions  of  this  system  are  typically   characterized  by  intervals  of  relatively  constant  dynamics  punctuated  by  abrupt  changes   (ie,  the  solutions  are  stiff),  presenting  difficulties  for  standard  ODE  solvers.  These   challenges  motivate  the  use  of  an  approximation.       77     2.2  Successional  State  Dynamics  (SSD)  approximation   The  model  outlined  in  2.1  can  be  simplified  using  the  successional  state  dynamics   (SSD)  approach  of  Klausmeier  2010  (see  also  Kremer  &  Klausmeier  2013,  Klausmeier  &   Litchman  2012).  Originally  developed  for  systems  with  piecewise  periodic  forcing,  we   justify  applying  this  technique  to  systems  with  continuous  forcing,  such  as  (1a)  or  (1b)  and   large  τ  in  section  5,  Supplement  A.   One  of  the  key  advantages  of  the  SSD  approach  is  that  at  any  point  in  time  t  over  a   single  fluctuation  our  system  is  characterized  by  some  state  S  from  a  finite  set  of  possible   states.  In  the  present  model,  either  all  species  are  rare,  creating  an  ‘empty  state’  Ø,  or  one   species  i  is  dominant,  such  that  S  ∈  {  Ø  ,  1,  2,  3,  …,  k}  up  to  k  number  of  species.  During  the   empty  state,  R(t)  ≈  Rtot,  but  when  species  i  dominates  it  reduces  resource  levels  to  R(t)  ≈  Ri*.   Using  the  SSD  approach,  we  shift  from  modeling  population  density  as  n  to  considering  N,  a   transformation  of  n  that  equals  0  when  a  species  is  dominant  and  takes  on  negative  values   when  a  species  is  rare  (for  details,  section  5,  Supplement  A).   There  are  two  ways  that  the  state  S  of  this  system  can  change,  driven  by  competition   and  changes  in  growth  rates  due  to  environmental  forcing:     � S → i if Ni = 0 and S �= i S → 0/ if R∗S = Rtot                 (5)   In  the  first,  species  i  rises  to  dominance,  either  replacing  the  empty  state  or  the  previous   dominant  species,  as  Ni  switches  from  negative  to  zero.  In  the  second,  a  dominant  species  i   is  replaced  by  the  empty  state  (rather  than  a  competitor).  This  happens  when  its  Ri*  >  Rtot   as  a  result  of  the  effects  of  environmental  forcing  on  μi.  When  Ri*  first  exceeds  Rtot    as  Ri*  is   increasing  (ie,  dRi*/dt  >  0),  the  growth  rate  of  species  i  must  necessarily  become  negative.  If     78     no  competing  species  has  increased  in  abundance  enough  to  become  dominant  at  this   point,  the  dominant  species  will  be  replaced  by  the  empty  state.  For  many  fluctuations  it  is   possible  to  solve  for  Ri*  =  Rtot  explicitly  as  a  function  of  species  trait  z  and  the  parameters  of   T(t),  yielding  the  timings  of  transitions  between  dominance  and  the  empty  state  for  each   species  (See  section  6,  Supplement  B).   We  can  now  define  the  instantaneous  per  capita  growth  rate  gi,S  (or  invasion  rate  or   fitness)  of  species  i,  depending  on  the  current  state  S:               (6)   Together,  the  above  equations  (5  and  6)  specify  the  dynamics  of  k  competing  species  under   each  possible  state  of  the  system,  as  well  as  how  and  when  state  changes  occur  in  this   system.  The  resulting  model  is  a  hybrid  dynamical  system,  consisting  of  a  discrete  state   variable  and  a  set  of  coupled  ODEs  (6)  for  k  species.  Sufficient  tools  for  numerically  solving   hybrid  dynamical  systems  are  found  in  Mathematica  (v.  9),  which  we  use  for  all  of  the   numerical  results  presented  here.  Converting  our  initial  model  (generating  stiff  systems  of   ODEs)  into  a  hybrid  dynamical  system  using  the  SSD  approximation  (and  assuming  that  τ   →  ∞)  grants  us  improved  numerical  tractability  and  stability.  Finally,  it  is  worth  noting   that  the  results  of  SSD  approximations  typically  correspond  closely  to  those  of  the  original   ODE  system  for  even  moderately  large  values  of  τ  (Klausmeier  2010,  Kremer  &  Klausmeier   2013).     79     2.3  Finding  ecological  attractors     Given  some  deterministic,  periodic  environmental  forcing  T(t),  we  can  identify  the   attractors  of  this  model,  which  will  consist  of  limit  cycles.  A  simple  condition  for  identifying   these  stable  limit  cycles  is  obtained  by  considering  Poincare  sections  of  the  cyclical   population  dynamics  of  each  species.  When  population  dynamics  have  converged  on  a  limit   cycle,  they  must  necessarily  pass  through  the  same  point  of  the  Poincare  section  every   period.  In  other  words,  the  density  of  species  i  at  the  beginning  of  one  cycle  must  equal  its   density  by  the  end  of  that  cycle  (ie,  the  beginning  of  the  next  cycle);  otherwise  the   population  size  is  increasing  or  decreasing  and  not  at  an  attractor.  Notationally,  this   condition  requires  that     Ni (t + 1) = Ni (t)                     (7)   simultaneously  holds  true  for  each  i  from  i  =  1,  2,  …  ,  k  coexisting  species.  The  set  of  initial   population  densities  that  satisfy  this  condition  can  be  determined  using  numerical  root-­‐ finding  approaches.  Alternatively,  this  condition  can  be  cast  in  terms  of  the  average  growth   rates  of  a  species  over  a  single  period:   gi = � 1 0 gi,S dt = 0                   (8)   When   gi  =  0,  species  i  exhibits  no  net  increase  or  decrease  in  abundance  over  a  period,  and   thus  has  reached  its  limit  cycle  attractor.  When  this  holds  for  all  species  considered,  they   € represent  an  ecological  attractor  for  the  community.     2.4  Identifying  singular  strategies  and  evolutionarily  stable  states       At  its  ecological  attractor,  a  community  consisting  of  a  set  of  species  (characterized   by  their  traits)  is  stable  with  respect  to  the  population  dynamics  of  its  members.  However,     80     such  a  community  may  not  be  stable  from  an  evolutionary  perspective.  Directional  or   disruptive  selection  may  often  act  on  species  traits,  a  possibility  not  typically  considered  in   coexistence  models.  Extending  such  models  by  allowing  species’  traits  to  change  in   response  to  selection  can  result  in  different  dynamics  and  communities  (e.g.,  Egas  et  al.   2004,  Shoresh  et  al.  2008,  Lankau  2011,  Kremer  &  Klausmeier  2013).  Community  assembly   processes  can  generate  very  similar  patterns;  species  with  different  trait  values  may  invade   and  replace  one  or  more  of  the  original  resident  species,  altering  the  trait  distributions  and   diversity  of  the  community.  Given  sufficient  time  and  trait  variation,  the  end  result  of  either   of  these  processes  is  often  a  set  of  species,  characterized  by  their  traits,  that  is  uninvasible   by  any  other  species.  This  state  is  known  as  an  evolutionarily  stable  state,  or  ESS.     We  can  identify  ESSs  in  our  system  by  extending  the  criteria  presented  in  section   2.3.  First,  we  can  define  the  instantaneous  fitness  gradient,  a  quantity  encompassing  both   the  direction  and  strength  of  selection  experienced  by  a  species  i  at  a  particular  point  it   time,  which  depends  on  both  its  trait  zi  and  its  ecological  context  S:                   (9)   In  both  of  these  equations  the  term  T(t)  -­‐  zi  determines  the  sign  of  the  fitness  gradient,  as   all  other  terms  are  positive.  When  T(t)  is  greater  (less)  than  zi,  there  is  positive  (negative)   selection  on  zi.  Species  with  faster  growth  rates  (larger  μi)  and  narrower  niches  (smaller   σ2)  experience  stronger  selection.  Finally,  the  fitness  gradient  is  scaled  by  the  amount  of   available  resource  R(t),  either  Rtot  or  Rj*  =  m/μj    depending  on  the  current  state.       81     Equation  (9)  provides  the  instantaneous  selection  felt  by  a  species  with  trait  zi.   However,  we  are  more  interested  in  determining  the  net  selection  experienced  by  i  over   the  entire  fluctuation  period,   ∂gi /∂z .  This  is  accomplished  by  integrating  (9)  from  0  to  1.   When  this  integral  evaluates  to  zero,     €                 (10)   we  know  that  species  i  has  experienced  no  net  selection  on  its  trait  zi.  If  both  (8)  and  (10)   hold  for  all  species  given  their  traits,  we  have  identified  a  point  termed  a  singular  strategy   (Geritz  et  al.  1998).  Furthermore,  this  singular  strategy  is  also  considered  to  be  an  ESS  if                         (11)   for  each  zi  in  {z1,  z2,  z3,  …  ,  zk}.  This  criteria  for  identifying  an  ESS  community  is  local  by   definition  (as  it  is  restricted  to  the  vicinity  of  the  traits  of  represented  species),  yet   communities  can  sometimes  be  invaded  by  mutants  or  dispersers  with  traits  in  non-­‐local   regions  of  trait  space.  We  can  additionally  require  that   gi  ≤  0  for  all  possible  values  of  z   across  the  entire  trait  axis.  This  ensures  that  the  community  we  have  identified  is  a  globally   uninvasible  ESS,  a  stricter  condition  than  the  l€ocal  ESS  criteria  (see  McGill  &  Brown  2007   and  Kremer  &  Klausmeier  2013  for  more  on  local  ESSs).  A  global  ESS  community  can  be   considered  as  the  endpoint  of  evolution  and  diversification  along  the  z  trait  axis  or  the   culmination  of  community  assembly.     2.5  Bifurcation  analysis  of  ESS  communities     The  diversity  and  specific  trait  values  of  the  species  comprising  an  ESS  community   depend  on  the  parameters  of  our  model  (e.g.,  fluctuation  amplitude  Tamp,  growth  and     82     mortality  rates,  μmax  and  m,  and  niche  width  σ2).  We  can  explore  the  composition  of  ESS   communities  across  ranges  of  parameter  space,  encompassing  variation  in  one  or  more  of   these  parameters,  using  bifurcation  theory.  In  general,  if  an  ESS  community  (with  traits  {z1,   z2,  z3,  …  ,  zk})  occurs  at  a  fixed  point  in  parameter  space,  it  indicates  that  a  similar  ESS   community  exists  at  a  near-­‐by  point  in  parameter  space  (with  traits  {  z1  +  δ1,  z2  +  δ2,  z3  +  δ3,   …  ,  zk  +  δk}).  In  other  words,  making  small  changes  to  our  model  parameters  typically   results  in  a  similar  ESS  community  with  slightly  different  trait  values.  This  is  a  useful   property,  allowing  us  to  track  ESS  communities  across  parameter  space  without  having  to   work  through  the  diversification  of  the  community  through  repeated  branching  or  non-­‐ local  invasion.   Exceptions  to  this  general  pattern  arise  when  a  bifurcation  occurs.  Several  kinds  of   bifurcation  events  are  possible  (see  for  example  Geritz  et  al.  1999):   1)  An  ESS  community  can  lose  global,  but  not  local,  stability  resulting  in  increased   diversity,  or  (in  reverse)  a  member  of  the  ESS  community  can  develop  negative   density,  losing  viability  and  reducing  diversity  (Fig.  4.3  A  &  C).   2)  An  evolutionary  branching  point  (Geritz  et  al.  1998)  can  lead  to  an  increase  in   diversity  of  the  ESS  community,  or  (in  reverse)  two  previously  unique  members  of   an  ESS  community  can  collide,  reducing  diversity  (Fig.  4.3  B  &  D).   Although  not  yet  formalized,  this  bifurcation  approach  has  been  used  previously  to  study   the  occurrence  and  stability  of  evolutionary  cases  across  parameter  space,  but  typically  for   only  2-­‐3  species  (Meszena,  Czibula  &  Geritz  1997,  Geritz  et  al.  1998,  Geritz,  van  der  Meijden   &  Metz  1999,  Kisdi  &  Geritz  1999,  Litchman,  Klausmeier  &  Yoshiyama  2009,  Kremer  &     83     Klausmeier  2013).  Jansen  &  Mulder  (1999)  consider  higher  diversity  systems,  but  suppress   details  on  species’  trait  values  and  bifurcation  processes.     In  the  current  chapter,  we  use  this  approach  to  study  communities  of  considerably   higher  diversity  (ranging  from  1  to  16  distinct  species).  Well-­‐developed  methods  from   bifurcation  theory,  termed  continuation  methods,  can  be  used  to  expand  bifurcation   diagrams.  An  added  advantage  of  the  bifurcation  approach  is  that  allows  detection  of  ESS   cases  that  might  not  be  reachable  through  branching  processes  starting  from  low  diversity   (see  for  example  Geritz  et  al.  1998).   A.! ! ! ! ! 1! ! ! !B.! 4! 2! 3! Trait! Bifurcation parameter! C.! +! -! ! ! ! ! ! 2! Bifurcation parameter! ! trait! !D.! 3! +! -! trait! 4! 1!   Figure  4.3  ESS  communities  can  undergo  at  least  two  kinds  of  bifurcations  as   described  in  the  text.  A)  Loss  of  global  ESS  stability  occurs  as  a  local  maxima  of  the   invasion  profile  develops.  Initially,  it  has  a  negative  fitness,  shown  a  dashed  line  in  A)  and   by  the  open  circle  in  C)  perched  at  the  peak  of  a  ‘seamount’.  However,  this  maxima   increases  in  height  until  a  region  of  positive  invasion  rate  occurs  (corresponding  to  a   transition  between  states  1  and  2).  B)  Evolutionary  branching  occurs  when  an  ESS  species   loses  local  stability,  resulting  in  two  new  ESS  species  with  similar  traits  (corresponding  to  a   transition  between  states  3  and  4).  Plots  of  the  per  capita  growth  rate  of  a  rare  invader  as  a   function  of  its  trait  are  known  as  invasion  profiles.  C)  and  D)  show  the  invasion  profiles   corresponding  to  states  1  &  2  and  3  &  4  of  panels  A)  and  B),  respectively.       84     2.6  Comments  on  the  advantages  of  symmetry     Both  the  environment-­‐dependent  growth  rate  and  the  periodic  forcing  functions  are   symmetrical  (1a,  1b  and  2),  leading  to  the  expectation  that  our  ESS  communities  (and  trait   distributions)  will  be  symmetrical  as  well.  In  particular,  we  expect  (and  observe)  symmetry   around  the  mean  of  our  periodic  fluctuations.  We  take  advantage  of  this  symmetry   property  to  reduce  the  complexity  of  our  calculations.  When  we  solve  for  an  ESS   community,  we  must  identify  both  a  set  of  traits  and  initial  population  densities  at  the   beginning  of  each  period  satisfying  (8),  (10),  and   gi  ≤  0  for  all  possible  values  of  z.   However,  if  we  know  the  trait  values  of  half  of  the  species  (eg,  all  of  the  species  with  zi  <  0)   we  can  infer  that  the  trait  values  of  the  r€ emaining  species  are  –zi.  This  results  in  an  ESS   community  with  an  even  number  of  species.  Alternatively,  we  may  have  a  species  with  zi  =   Tav,  leading  to  an  odd  numbered  ESS  community.  In  this  case,  we  can  still  infer  the  trait   values  of  all  of  the  species  above  (below)  Tav  by  reflecting  their  values  around  Tav  (=  0).   When  solving  for  the  ESS  community  at  a  new  value  of  our  bifurcation  parameter,  instead   of  solving  for  2k  unknowns  (k  traits  and  k  initial  densities)  we  can  solve  for  either  (k/2)  +  k   or  ((k-­‐1)/2  +  k)  unknowns  by  invoking  the  symmetry  of  this  system.  An  unusual,  but   observed,  exception  can  arise  that  prevents  taking  advantage  of  symmetry  in  this  manner.   Symmetry  breaking  can  lead  to  the  creation  of  pairs  of  ESS  communities  that  individually   are  not  symmetric  around  Tav.  However,  each  member  of  this  pair  is  itself  the  reflection  of   the  other  around  Tav,  maintaining  symmetry  at  a  higher  level.   3.  Results     In  the  following  sections,  we  outline  the  kinds  of  population  dynamics  occurring  in   our  models,  the  ESS  communities  (uncovered  by  methods  described  in  the  previous     85     section)  that  emerge  across  a  gradient  of  fluctuation  amplitude  (Tamp),  and  resulting   patterns  of  diversity  and  limiting  similarity.  Throughout,  we  draw  comparisons  between   environments  forced  by  triangle  and  sinusoidal  waves,  to  elucidate  how  subtle  differences   between  forcing  functions  can  have  surprisingly  large  effects.     3.1  Illustrative  population  dynamics     Complex  temporal  patterns  of  abundance  occur  for  communities  ranging  from  one   to  many  species.  A  single  species  may  dominate  during  favorable  times  but  become  rare   and  give  way  to  the  empty  state  when  conditions  are  unfavorable  (Fig.  4.4,  A).  Two   competing  species  may  exchange  periods  of  dominance,  driven  by  underlying  variation  in   their  growth  rates  (and  R*  values)  resulting  from  environmental  forcing  (Fig.  4.4,  B).   Patterns  grow  more  complex  for  systems  of  many  species,  as  shown  in  an  example  for  five   species  (Fig.  4.5).  Some  species  (with  the  highest  or  lowest  trait  values)  experience  only   one  period  of  dominance  each  cycle,  while  others  (with  intermediate  trait  values)  may   dominate  multiple  times.       �0.01 �0.01 �0.02 �0.02 N B! 0.00 N A! 0.00 �0.03 �0.03 �0.04 �0.04 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0   Figure  4.4.  Diverse  ecological  attractors  are  possible,  depending  on  species  traits,   environmental  fluctuations,  and  competition  between  species.  A)  Even  a  single  species   may  oscillate  between  periods  of  dominance  and  rarity  (z1  =  10,  Tamp  =  10,  μmax  =  1).  B)   Competition  and  environmental  fluctuations  can  drive  exchanges  in  dominance  between   two  species.  Parameters  as  in  A),  but  z1  =  6.093,  z2=  13.907.     t   t 86     0.00 �0.01 �0.02 N �0.03 �0.04 �0.05 �0.06 �0.07 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 t   Figure  4.5  With  increasing  diversity,  population  dynamics  become  more  complex.  Of   the  five  competing  species  shown  here,  two  dominate  once  each  cycle  (both  in  blue),  while   the  other  three  each  exhibit  two  distinct  periods  of  dominance  (green,  yellow,  purple).   (Tamp  =  9.585,  z  =  {2.00,  4.83,  10,  15.17,  18.00})     For  a  given  periodic  forcing  function,  we  can  determine  the  range  of  trait  values  that   produce  species  with  positive  average  growth  rates  when  rare.  In  other  words,  we  can   solve  for  z  such  that                       (12)   This  set  of  z  values  defines  the  range  of  viable  species  capable  of  invading  and  persisting  in   an  environment.  Varying  environmental  parameters  and  repeating  this  calculation  defines   a  viability  region  as  a  function  of  the  environment.  Within  this  region,  given  a  particular   environment,  a  subset  of  individually  viable  species  will  also  be  able  to  coexist.  Of  these,   there  may  also  exist  one  or  more  sets  of  species  that  together  form  an  ESS  community.  In   our  model,  ESS  communities  must  necessarily  be  contained  within  the  viability  region,  as  a   species  that  cannot  persist  individually  will  not  be  able  to  persist  in  competition.     87     3.2  ESS  bifurcation  diagrams  for  sinusoidal  &  triangle  waves     In  a  constant  environment  (Tamp  =  0)  it  is  impossible  for  multiple  species  to  coexist;   a  species  with  trait  z  =  Tav  will  have  the  highest  growth  rate  (and  lowest  R*),  allowing  it  to   exclude  all  other  species  and  making  it  evolutionarily  stable.  As  Tamp  increases,  niche  space   due  to  temporal  variation  increases,  eventually  making  it  possible  for  multiple  species  to   coexist  and  for  multi-­‐species  ESS  communities  to  occur.  In  the  following  sections,  we   explore  how  diversity  changes  with  Tamp,  given  different  forcing  functions  (1a)  and  (1b)   and  maximum  growth  rates  (μmax).     3.2.1  High  μmax  /m     First  we  address  the  situation  where  maximum  growth  rate  (μmax)  is  high  relative  to   the  constant,  density  independent  mortality  rate  (m)  that  all  species  experience.  High   values  of  μmax/m  allow  species  to  increase  in  abundance  rapidly  when  environmental   conditions  favor  their  growth,  and  to  achieve  higher  peak  abundances,  buffering  them   against  the  mortality  they  experience  when  conditions  are  unfavorable.  Consequently,  we   expect  high  μmax  /m  to  favor  diverse  ESS  communities.   As  Tamp  increases,  the  range  of  feasible  species  and  the  diversity  of  ESS  does   communities  increase  (Fig.  4.6).  Initially,  a  single  species  is  evolutionarily  stable  (Fig.  4.6,   B),  but  as  Tamp  increases  this  species  loses  stability  through  evolutionary  branching,  rapidly   leading  to  the  evolutionarily  stable  coexistence  of  two  species,  specializing  on  low  (high)   environmental  states  (Fig.  4.6,  C).  Further  increases  in  Tamp  widen  the  envelope  of  feasible   species  and  drive  additional  bifurcations  of  the  ESS  community  leading  to  increased   diversity  (Fig.  4.6).  These  bifurcations  occur  predominantly  through  the  loss  of  global  ESS   stability,  as  species  specializing  on  extreme  low  (high)  states  gain  the  ability  to  invade  the     88     system.  Past  Tamp  ≈  17,  multiple  ESS  communities  are  possible  under  identical  fluctuations   (Fig.  4.6,  D).  These  alternate  evolutionarily  stable  communities  consist  of  either  an  even  or   odd  number  of  species  (depending  on  the  presence  or  absence  of  a  central  species  with  z  =   Tav).  The  details  of  the  diversification  or  community  assembly  process,  and  the  comparative   convergence  stability  (or  domains  of  attraction)  of  the  alternate  ESSs,  determine  which   community  is  more  likely  to  occur  in  a  particular  environment.     Sinusoidal  and  triangle  wave  forcing  functions  produce  very  similar  ESS  bifurcation   diagrams  across  wide  ranges  of  Tamp  (Fig.  4.7).  As  Tamp  increases,  the  diversity  of  ESS   communities  climbs  higher  and  higher  for  both  fluctuation  types,  through  repeated  losses   of  global  stability  (Fig.  4.7).  Alternate  ESS  communities  are  possible  for  both  fluctuations   and  prevalent  across  most  values  of  Tamp.  Slight  differences  do  occur  in  the  exact  values  of   Tamp  corresponding  to  bifurcation  events.   A! Invasion profiles! 30 B! z! C! z! D! z! 20 D! Trait optima 10 B! C! 0 �10 �20 �30 0 10 20 Tamp 30 40   Figure  4.6  A)  The  diversity  of  ESS  states  increases  with  the  amplitude  of  fluctuations   (Tamp)  given  a  sinusoidal  forcing  function.  The  set  traits  permitting  positive  average   growth  fall  within  the  white  region  of  the  plot.  Dashed  lines  show  how  the  minimum  and   maximum  environmental  states  change  with  Tamp.  Solid  lines  indicate  the  traits  of  species   composing  ESS  communities,  with  gray  (black)  indicating  odd  (even)  communities.   Invasion  profiles  shown  for  B)  a  one  species  ESS,  Tamp  =  5,  C)  a  two  species  ESS,  Tamp  =  10,   and  D)  alternate  three-­‐  and  four-­‐species  ESSs,  Tamp  =  18.       89     60 A! B! 20 Trait optima 0 0 �20 �20 �40 �40 0 0 20 20 Trait optima 20 40 40 Trait optima 40 Trait optima 40 0 �20�20 �40 20 20 40 40 Tamp Tamp 60 60 80 80 0 �40 �60 0 0 20 20 40 40 60 60 TampTamp 80 80 100 100   Figure  4.7  ESS  bifurcation  diagrams  for  A)  sinusoidal  and  B)  triangle  wave  forcing   functions.  Plot  features  and  parameters  are  the  same  as  in  Fig.  4.6.  These  ESS  bifurcations   were  tracked  to  community  diversities  of  14  and  16  species,  in  A  and  B,  and  continue  to   propagate  in  a  similar  manner  for  higher  and  higher  Tamp  values.         3.2.2  Low  μmax/m     In  general,  as  the  amplitude  of  fluctuations  increases,  the  proportion  of  each  period   during  which  T(t)  falls  between  two  values  (say,  TL  and  TU)  grows  smaller.  Any  given   species  with  trait  z  has  a  finite  range  of  T(t)  values  favoring  its  growth.  Together,  these   observations  suggest  that  as  Tamp  increases,  the  duration  of  each  species’  temporal  niche   must  necessarily  decrease.  When  μmax/m  is  high,  as  in  the  previous  section,  the  effect  of  this   phenomenon  is  imperceptible.  However,  when  μmax/m  is  low,  species  are  less  able  to  take   advantage  of  the  brief  periods  that  favor  them.  Additionally,  the  gains  they  do  make  during   favorable  intervals  are  offset  by  the  longer  period  of  mortality  they  experience.  Ultimately,   this  has  the  effect  of  limiting  the  ranges  of  species  traits  and  Tamp  values  allowing  solitary   species  to  persist,  as  well  as  constraining  the  diversity  and  structure  of  ESS  communities.   The  nature  of  these  limits  will  depend  both  on  the  balance  between  niche  width,  maximum   growth  rate  and  mortality,  and  also  on  the  kind  of  fluctuation  we  impose.  ESS  bifurcation   diagrams  for  μmax    =  0.02  allow  us  to  explore  these  effects  (Fig.  4.8).       90     The  diversity  of  ESS  communities  again  increases  with  increasing  Tamp  following   bifurcation  patterns  very  similar  to  those  observed  in  Fig.  4.7,  for  both  sinusoidal  and   triangle  wave  fluctuations  (e.g.,  Fig.  4.9  A).  As  Tamp  increases  further,  the  envelope  of   viability  (white  region  defining  the  set  of  traits  with  positive  average  growth  rates)   collapses  for  both  fluctuations,  but  in  very  different  ways  (Fig.  4.8).  Under  sinusoidal   forcing,  odd-­‐numbered  ESS  communities  disappear  around  Tamp  ≈  60.  By  Tamp  ≈  64,  species   with  intermediate  trait  values  cannot  persist  even  without  competition  (Fig.  4.9  B).  The   diversity  of  ESS  communities  subsequently  declines  as  species  with  intermediate  z’s   become  unviable.  The  resulting  ESS  communities  are  characterized  by  species  specializing   on  increasingly  extreme  trait  values.     In  contrast  to  this  gradual  decline  in  diversity,  when  environmental  fluctuations  are   driven  by  the  triangle  wave  ESS  communities  collapse  abruptly  and  at  a  much  lower  Tamp   (Fig.  4.8,  B).  These  differences  are  driven  by  the  different  environmental  densities  implied   by  sinusoidal  and  triangle  waves.  Over  the  course  of  one  period,  the  derivative  of  the   triangle  wave  remains  constant  in  magnitude,  while  the  magnitude  of  the  derivative  of  the   sinusoidal  wave  peaks  at  Tav  and  declines  at  either  extreme.  This  results  a  uniform   distribution  of  environmental  states  given  a  triangle  wave,  and  a  bimodal  distribution   given  a  sinusoidal  wave,  despite  equivalent  Tav  and  Tamp  (Fig.  4.1).  The  bimodality  arising   from  the  sinusoidal  wave  allows  species  with  extreme  trait  values  to  remain  viable  much   longer  than  those  with  intermediate  traits.  Under  the  uniform  distribution  created  by  the   triangle  wave,  no  such  refuge  exists,  and  species  lose  viability  almost  simultaneously,   whatever  their  trait  value.       91     A! B! 60 60 40 40 20 20 Trait optima Trait optima Trait optima Trait optima 50 50 0 0 0 0 �20�20 �50�50 �40�40 0 0 50 50 100100 �60�60 0 0 150150 20 20 40 40 60 60 TampTamp 80 80 66 68 100100   Figure  4.8  At  low  μ  =  0.02,  ESS  community  diversity  first  increases,  then  decreases   with  Tamp.  The  collapse  of  diversity  occurs  gradually  in  the  A)  sinusoidal  case,  but  very   abruptly  in  the  case  of  the  B)  triangle  wave.  As  before,  the  envelope  of  viability  is  shown  in   white,  solid  lines  show  the  traits  of  ESS  community  members,  and  even  (odd)  numbered   communities  are  shown  in  gray  (black).     TampTamp A! 30 B! 40 20 20 Trait optima Trait optima 10 0 �10 0 �20 �20 �30 0 10 20 Tamp 30 40 �40 60 62 64 70   Figure  4.9  Detailed  views  of  the  ESS  bifurcation  diagram  for  the  sinusoidal  forcing   function  with  μmax    =  0.02.  A)  Initial  patterns  of  diversification  are  largely  unchanged  from   μmax    =  1  (see  Fig.  4.6  A).    B)  At  higher  Tamp,  only  even  numbered  ESS  communities  remain,   including  alternate  ESS  cases  shown  in  different  colors.  Species  with  intermediate  trait   values  begin  to  individually  lose  viability  by  Tamp  ≈  64,  leading  to  the  collapse  of  ESS  tracks   as  they  intercept  the  envelope  of  viability.  Interestingly,  a  pair  of  asymmetric  ESS   communities  occurs  (shown  in  red)  around  Tamp  ≈  63,  where  either  the  central  dashed  or   corresponding  solid  tracks  are  present,  but  not  both  (see  section  2.6).         3.3  Accumulation  of  diversity  and  limiting  similarity   Tamp A  wealth  of  classic  research  and  theoretical  results  focus  on  the  concepts  of   competitive  exclusion  and  limiting  similarity,  the  idea  that  there  are  limits  to  how  similar     92     two  species  can  be  and  yet  coexist.    Because  evolutionarily  stable  communities  must  also   be  ecologically  stable  (ie,  species  must  coexist),  we  expect  (and  observe)  patterns  of   limiting  similarity  between  the  ESS  species  in  our  results.  Ultimately,  the  number  of  species   that  can  coexist  ecologically  and  robustly  in  a  given  environment  depends  both  on  limits  to   how  similar  species  can  be  and  the  size  or  dimensionality  of  the  environment.  In  this   section,  we  explore  patterns  of  diversity  and  limiting  similarity  emerging  from  ESS   communities  as  they  develop  across  a  range  of  Tamp.     For  sinusoidal  fluctuations,  at  high  μmax,  diversity  increases  roughly  linearly  with   Tamp.  The  number  of  species  present  in  an  ESS  community  is  then  roughly  proportional  to   the  size  of  the  temporal  niche  (driven  by  Tamp)  divided  by  the  characteristic  spacing   between  the  most  similar  species  (which  converges  on  ~6  in  diverse  communities  and   should  be  sensitive  to  σ2)  (Fig.  4.10,  A  &  C).  We  can  approximate  the  actual  level  of   diversity  uncovered  through  the  preceding  ESS  bifurcation  analyses  by  quantifying  the  size   of  the  viability  region  as  a  function  of  Tamp  (ie,  the  range  of  traits  allowing  positive  mean   growth),  as  shown  by  the  dashed  line  in  Fig.  4.10  (A  and  B).  For  a  lower  value  of  μmax,  as   before  we  observe  initial  increases  in  diversity.  The  diversity  of  the  ESS  communities   peaks,  then  declines,  as  species  with  intermediate  traits  are  lost.  Whether  increasing  or   decreasing,  diversity  levels  are  still  roughly  proportional  to  the  width  of  the  viability  region   (Fig.  4.10  B).     Similar  results  hold  for  the  triangle  wave  fluctuations  (Fig.  4.11).  Diversity  increases   monotonically  across  a  large  range  of  Tamp  given  high  μmax,  but  peaks  and  declines  abruptly   with  low  μmax.  These  trends  are  again  quite  neatly  proportional  to  the  width  of  the  viability   region.  A  characteristic  separation  develops  between  species  adjacent  to  each  other  in  trait     93     space,  saturating  at  a  comparable  level.  These  relationships  do  exhibit  more  scatter  near   the  peak  and  collapse  of  diversity.   !max = 1.0" A! 14 B! 12 Species diversity Species diversity 12 10 8 6 4 2 0 10 8 6 4 2 0 20 C! 40 Tamp 60 10 8 6 4 2 20 40 Tamp 0 50 60 80 100 150 Tamp D! 12 0 0 0 80 Mean distance between optima Mean distance between optima !max = 0.02" 14 12 10 8 6 4 2 0 0 10 20 30 40 Tamp 50 60   Figure  4.10    Derived  patterns  from  ESS  bifurcation  diagrams  given  sinusoidal   fluctuations.  A)  and  B)  provide  diversity  trends  for  different  μmax,  with  ESS  community   diversity  indicated  by  black  bars  and  the  size  of  the  viability  region  (scaled  by  1/3.5)   shown  as  the  dashed  gray  line.  C)  and  D)  plot  the  mean  distance  between  the  traits  of   adjacent  species  in  the  ESS  communities  as  a  function  of  Tamp,  with  gray  (black)  lines   representing  odd  (even)  numbered  communities,  for  different  μmax.       3.4  General  patterns  &  theory   Some  general  patterns  emerge  from  the  construction  of  these  bifurcation  diagrams,   considering  the  roles  of  μmax  (relative  to  m)  and  Tamp  (relative  to  σ2).  In  particular,  we  draw   now  on  our  results  showing  that  the  width  of  the  viability  region  provides  a  readily   computable  and  reasonably  accurate  estimate  of  the  diversity  of  ESS  communities  (see   previous  section).  Conceptually,  these  ideas  are  laid  out  in  Fig.  4.12.    This  figure  recognizes   two  significant  axes  governing  model  results.  The  first  encompasses  variation  in  Tamp,  our     94     !max = 1.0" B! 15 Species diversity Species diversity A! 10 5 0 0 20 40 80 10 0 0 Mean distance between optima 10 8 6 4 2 20 40 60 5 20 40 60 Tamp 80 20 40 60 Tamp 80 D! 12 0 0 15 100 Tamp C! Mean distance between optima 60 !max = 0.02" 80 100 12 10 100 8 6 4 2 0 0 100   Figure  4.11  Same  as  Fig.  4.10  but  for  triangle  wave  fluctuations.  Diversity  trends  are   shown  in  A)  and  B)  for  different  μmax,  while  C)  and  D)  again  contain  the  trait  difference   between  adjacent  ESS  species.     Tamp bifurcation  parameter  throughout  the  preceding  work  (which  could  be  re-­‐scaled  by  σ2).   The  second,  μmax  (relative  to  m),  influences  the  point  where  diversity  collapses  in   combination  with  Tamp,  as  we  have  shown.  Each  of  our  bifurcation  diagrams  (Fig.  4.7  and   4.8)  represent  detailed  slices  through  this  parameter  space,  at  μmax  =  0.02  and  μmax  =  1,   across  a  range  of  Tamp  values.   We  have  constructed  analogs  of  this  conceptual  figure  using  the  width  of  the   viability  region  as  a  proxy  for  the  diversity  of  ESS  communities.  This  approach  allowed  us   to  explore  a  wider  range  of  Tamp  and  μmax  values  than  is  feasible  using  the  full  bifurcation   analysis  approach,  given  its  complexity.  Results  are  shown  for  both  the  sinusoidal  and   triangle  wave  forcing  functions  in  Fig.  4.13  A  and  B.  In  general,  diversity  increases  with   Tamp,  to  some  maximum  level  set  by  the  balance  of  μmax  /m.  At  this  point,  diversity  declines       95     Diversity of ESS! Benign! µmax ! m Ø! Harsh! Constant! Tamp Variable! "2   Figure  4.12.  This  figure  provides  a  conceptual  overview  of  the  most  important  axes   of  parameter  variation  for  our  system.  On  the  x-­‐axis  we  have  a  comparison  between  the   amplitude  of  fluctuations,  !Tamp,  and  the  width  of  species’  environmental  tolerances  (σ2).  On   the  y-­‐axis  we  have  a  comparison  of  species’  maximum  growth  rate  and  mortality  rate  (μmax   /m).  In  general,  we  expect  (for  most  smooth,  continuous  fluctuations)  that  as  Tamp/σ2   increases,  the  diversity  of  an  ESS  community  will  increase  approximately  linearly.  At  some   point,  the  increase  in  diversity  will  cease,  as  the  environment  begins  to  change  so  rapidly   and  over  such  an  extreme  range  of  values  relative  to  sigma,  that  species  cannot  persist.  The   point  at  which  diversity  begins  to  collapse  should  be  sensitive  to  the  balance  between   maximum  growth  rate  and  mortality.   A! B! 0.4 0.10 0.3 0.06 Μmax �m Μmax �m 0.08 0.04 0.1 0.02 0.00 0.2 0 50 Tamp �Σ2 100 150 200 250 300 0.0 0 50 Tamp �Σ2 100 150 200 250 300   Figure  4.13.  The  size  of  the  viability  region  (a  proxy  for  ESS  community  diversity)   increases  with  Tamp,  (as  shading  goes  from  dark  to  light)  but  is  limited  by  the  balance   between  maximum  growth  rate  and  mortality  (μmax).  A)  Sinusoidal  and  B)  triangle  wave   fluctuations  yield  different  patterns;  in  particular,  the  abrupt  collapse  of  diversity  with   triangle  wave  fluctuations  is  clearly  discernable.     96         until  no  species  remain.  The  form  of  this  decline  (gradual  or  abrupt)  is  influenced  by   differences  in  the  distribution  of  environmental  states  imposed  by  different  forcing   functions.     4.  Discussion  &  Conclusions     4.1  General  patterns  of  diversity/coexistence   We  have  shown  that  temporal  variation  in  species  growth  rates  can  produce  diverse   communities  of  coexisting  species,  each  specializing  on  different  environmental  states   occurring  at  different  times  over  a  period  (Fig.  4.7  and  4.8).  Furthermore,  evolutionarily   stable  coexistence  is  possible.   As  the  amplitude  of  environmental  fluctuations  increases,  more  temporal  niche   space  becomes  available,  allowing  additional  species  to  coexist  and  adding  to  the  diversity   of  the  community.  However,  increasing  the  range  of  temporal  niches  (environmental   states)  necessarily  decreases  the  quality  of  these  niches.  As  fluctuation  amplitude  grows   too  large,  each  environmental  state  persists  for  increasingly  brief  periods  of  time,  limiting   the  growth  and  performance  of  species.  Eventually,  this  leads  to  a  decline  in  the  diversity  of   evolutionarily  stable  communities,  at  a  point  that  depends  on  the  balance  between   maximum  growth  rate  and  mortality  rate  (Fig.  4.8  and  4.13).   While  the  bifurcation  patterns  generated  by  this  system  are  complex,  several   consistent  patterns  emerge  that  transcend  the  arcane  details  of  these  bifurcation  diagrams.   In  particular,  the  ESS  communities  exhibit  consistent  patterns  of  limiting  similarity   (characterized  by  the  distance  between  adjacent  species  in  trait  space)  from  low  to  high   diversity  communities,  and  for  multiple  forcing  functions  (Fig.  4.10  and  4.11).  This  result  is     97     consistent  with  our  expectation  that  evolutionarily  stable  communities  must  obey  the  same   principles  governing  ecologically  stable  communities.   We  are  also  able  to  approximate  the  diversity  present  in  ESS  communities  for  a   given  fluctuation  amplitude,  which  we  show  is  proportional  to  the  range  of  environmental   states  over  which  any  species  with  any  trait  can  grow  (the  width  of  the  viability  region)   (Fig.  4.10  and  4.11).  The  exact  value  of  this  proportionality  should  be  intimately  related  to   the  niche  width  of  species  σ2,  which  itself  governs  the  degree  of  similarity  possible  between   species  in  ESS  communities.  These  results  suggest  that  depending  on  the  focus  a  particular   study,  estimates  of  community  diversity  could  be  made  without  invoking  the  complexities   and  analytical  challenges  of  exactly  determining  ESS  communities  in  specific  environments.     4.2  Prevalence  of  alternative  ESS  communities     One  of  the  intriguing  theoretical  results  from  this  study  suggests  that  the  possibility   of  alternate  ESS  communities  occurs  over  broad  ranges  of  parameter  space  (Fig.  4.6-­‐4.8).   These  alternate  community  states  are  analogous  to  the  much-­‐discussed  phenomenon  of   alternate  stable  states  explored  theoretically  and  empirically  over  many  decades  (Beisner   et  al.  2003).  While  alternate  ESS  communities  typically  differ  little  in  their  diversity  levels   in  our  results,  their  constituent  species  display  different  trait  values.  These  alternate   possibilities  also  imply  that  the  outcome  of  community  assembly  or  evolutionary   diversification  in  a  given  environment  will  depend  on  initial  conditions  and  transient   dynamics.  Which  ESS  community  arises  will  also  depend  on  the  convergence  stability  of   each  community,  an  important  property  considered  as  part  of  adaptive  dynamics  analyses   (Geritz  et  al.  1998).  Convergence  stability  becomes  difficult  to  assess  for  highly  diverse   communities  and  non-­‐equilibrium  models,  and  is  not  addressed  by  our  current  results.     98     One  informal  numerical  strategy  that  we  employed  to  aid  in  initially  identifying  and   tracking  ESS  communities  involves  simulating  the  eco-­‐evolutionary  dynamics  of  a  set  of  k   species,  given  some  initial  abundances  and  trait  values.  When  trait  values  are  allowed  to   change  in  response  to  (10),  the  net  fitness  gradient  they  experience  over  a  period,  their   traits  ideally  converge  gradually  on  an  ESS  community.  When  multiple  ESS  communities   are  possible,  the  particular  ESS  identified  by  this  approach  depends  on  the  initial   conditions  we  selected.  It  was  often  the  case  that  one  of  a  set  of  ESS  communities  was  far   more  likely  to  occur  across  a  range  of  initial  conditions,  suggesting  that  it  had  a  much  larger   basin  of  attraction  than  the  alternatives  (CTK,  personal  observation).       4.3  Choice  of  forcing  function  drives  diversity  patterns     An  important  part  of  our  analyses  was  exploring  the  consequences  of  different  kinds   of  forcing  functions.  The  vast  majority  of  previous  studies  invoking  periodic  environmental   forcing  employ  a  sinusoidal  function.  Such  functions  are  mathematically  convenient  as  they   are  continuous,  smooth  and  naturally  periodic.  Many  environmental  variables  from   temperate  locations  also  exhibit  fluctuations  that  are  reasonably  described  by  sine  waves   (such  as  temperature,  and  solar  radiation).  However,  as  shown  by  our  results,  the  choice  of   forcing  function  can  have  dramatic  effects  on  patterns  of  coexistence  and  ESS  community   structure.  Sinusoidal  fluctuations  support  (low  diversity)  communities  across  much  wider   ranges  of  fluctuation  amplitude  than  triangle  waves  (Fig.  4.8).  This  phenomenon  is  due  to   the  bimodal  distribution  of  environmental  states  produced  by  the  sine  wave,  which   bolsters  the  viability  of  species  with  extreme  trait  values.  Declines  in  diversity  with   increasing  amplitude  occur  much  more  abruptly  when  environmental  forcing  follows  a   triangle  wave  (Fig.  4.8,  4.10  B  and  4.11  B).  The  uniform  distribution  of  environmental     99     states  favors  (or  disfavors)  all  species  equally;  when  these  states  become  rare  enough  that   one  species  loses  viability,  all  other  species  face  the  same  situation.   When  trying  to  predict  the  consequences  of  environmental  change,  such  as  an   increase  in  temperature  variation  driven  by  climate  change,  on  community  structure,  using   an  inappropriate  forcing  function  that  inaccurately  captures  the  real  distribution  of   environmental  states  could  lead  to  dramatic  errors.  The  default  assumption  of  many   existing  studies  (sinusoidal  forcing)  carries  underappreciated  and  important   consequences.  Considering  the  distributions  of  environmental  states  implied  by  different   forcing  functions  (see  Fig.  4.1)  offers  an  opportunity  to  link  studies  of  deterministic   fluctuations  to  those  exploring  temporal  variation  that  is  stochastic  (which  usually  sample   environmental  states  from  probability  distributions).  Stochastic  time  series  drawn  from  a   distribution  can  quite  often  be  matched  by  the  appropriate  choice  of  periodic  function,   matching  the  mean,  range,  and  distribution  of  environmental  states.  The  key  remaining   difference  is  that  deterministic  forcing  functions  specify  a  particular  sequence  of   environmental  states  (autocorrelation  structure),  which  may  differ  from  stochastic   variation.     4.4  Limitations  of  current  results  –  theoretically     Our  results  answer  several  interesting  questions  and  advance  the  work  of  Abrams  et   al.  (2013)  on  the  evolution  of  a  temporal  storage  effect;  we  consider  a  continuous  range  of   environments  and  highly  diverse  communities.  However,  there  are  several  significant   limitations  to  our  work.  Employing  the  SSD  approximation  (for  computational  reasons)   required  us  to  assume  that  the  period  of  fluctuations  is  large  relative  to  the  rates  of   processes  such  as  growth,  death,  and  competitive  exclusion.  This  assumption  is  reasonable     100     for  many,  but  certainly  not  all  systems.  The  form  of  evolutionary  analysis  that  we  used   requires  a  separation  of  evolutionary  and  ecological  processes.  However,  sufficiently  rapid   evolution  can  alter  coexistence  predictions.  When  species  competing  for  a  fluctuating   resource  can  adapt  quickly  to  changing  environmental  conditions,  temporal  niche   partitioning  collapses  (Kremer  &  Klausmeier  2013).  We  expect  that  rapid  evolution  would   have  a  similar  affect  on  coexistence  in  the  current  model,  something  that  can  be  addressed   in  future  work.  Other  analyses  and  intriguing  extensions  of  the  current  model  are  possible.   Many  species  are  capable  of  dormancy,  forming  resting  stages  allowing  them  to   dramatically  reduce  their  mortality  rates  during  bad  times.  Combining  a  structured   population  model  with  the  model  we  present  would  allow  us  to  study  the  effects  of   dormancy.  Additional  analyses  even  of  the  current  results  are  possible,  including  a  rigorous   investigation  of  the  convergence  stability  of  ESS  communities  (including  alternate  ESS   communities).     4.5  Limitations  of  current  results  –  empirically     The  current  model  is  loosely  motivated  by  our  earlier  work  investigating  the   thermal  adaptation  of  marine  phytoplankton  to  variable  ocean  temperatures  (Thomas  et  al.   2012).  Phytoplankton  growth  rates  exhibit  unimodal  responses  to  temperature,  and   different  species  achieve  their  maximum  growth  rates  at  different  temperatures.  These   aspects  of  the  real  system  are  consistent  with  our  work  here  (where  our  environmental   variable  becomes  temperature).  However,  there  are  several  important  differences  between   these  systems.  First,  in  our  present  model  we  assume  growth  rates  decline  symmetrically   away  from  a  species’  optimum  environmental  state,  whereas  real  thermal  tolerance  curves   are  typically  left  skewed.  This  asymmetry  would  propagate,  leading  to  asymmetric  viability     101     regions  and  ESS  bifurcations.  The  width  of  empirical  thermal  tolerance  curves  are  also   substantially  wider  than  those  generated  by  assuming  a  σ2  of  8,  meaning  that  empirical   systems  likely  exist  at  the  lower  values  of  Tamp/σ2  (Thomas  et  al.  2012,  Boyd  et  al.  2013,   Thomas  et  al.  in  prep).  In  this  region,  temperature  fluctuations  on  the  order  of  annual   ocean  temperature  variation  support  only  a  few  species  at  best.  However,  this  kind  of   model  is  appropriate  for  many  ectothermic  organisms  facing  temperature  fluctuations,  and   may  be  suitable  for  other  kinds  of  environmental  fluctuations  and  organisms.  Empirically,   temperature  variation  supports  the  coexistence  of  competing  microbes  (Descamps-­‐Julien  &   Gonzalez  2005,  Jiang  &  Morin  2007).  The  diversity  of  marine  foraminifera  peaks  at   intermediate  latitudes  where  temporal  variation  is  highest,  consistent  with  the  habitats  our   model  would  predict  to  produce  maximal  diversity  given  the  coexistence  mechanism  we   study  (Rutherford  et  al.  1999).     4.6  Multiple  evolving  traits     In  the  real  world,  the  fitness  of  organisms  is  a  product  of  many  factors  and  likely   dozens  or  hundreds  of  traits.  Our  results  speak  to  the  possible  outcomes  of  selection  on  a   single  trait  when  that  trait  represents  the  most  important  determinant  of  fitness.   Theoretical  frameworks  exist  for  studying  the  stability  and  simultaneous  evolution  and  of   two  or  more  traits,  a  process  typically  governed  not  just  by  direct  selection  on  each  trait   independently,  but  also  contingent  on  the  covariance  between  traits  and  tradeoffs  in  their   ability  to  evolve  (Leimar  2009).  A  natural  next  step  for  this  work,  again  referring  to  the   dynamics  of  thermal  adaptation  of  phytoplankton,  would  be  to  consider  the  simultaneous   evolution  of  both  the  optimum  environmental  state  and  the  range  of  environmental  states   supporting  growth  (σ2).  Such  a  model  would  allow  species  to  adjust  both  the     102     environmental  state  that  they  specialize  on  and  the  degree  to  which  they  specialize  at  all.   Ackermann  &  Doebli  (2004)  addressed  a  similar  question,  studying  competition  between   species  for  a  continuous  range  of  resources;  species  evolved  broad  niches  unless  there  was   a  cost  to  being  a  generalist.  Empirically,  different  species  and  functional  groups  of   phytoplankton  exhibit  variation  in  both  their  optima  and  niche  width,  suggesting  that  both   are  subject  to  selection  in  the  wild  (Thomas,  Kremer,  &  Litchman,  in  prep).   While  considering  multiple  evolving  traits  would  lead  to  different  predictions  in   terms  of  the  traits  and  exact  level  of  diversity  of  ESS  communities,  we  expect  that  again   several  fundamental  relationships  will  hold.  Species  diversity  will  remain  less  than  or  equal   to  what  it  could  be  without  evolution  (see  exploration  of  generalist-­‐specialist  coexistence   in  Egas  et  al.  2004),  and  species  that  are  too  similar  will  not  coexist  or  be  present  in  ESS   communities.  Adding  more  trait  dimensions  allows  species  to  differ  in  more  ways,  but   sufficient  similarity  in  even  one  dimension  is  enough  to  reduce  the  robustness  and  stability   of  coexistence  (Meszéna  et  al.  2006).     4.7  Concluding  remarks     Our  results  contribute  to  the  limited  number  of  studies  exploring  evolution  and   coexistence  in  temporally  varying  environments.  We  show  that  species  specializing  on   different  environmental  states  can  coexist  in  a  continuous,  periodically  varying   environment,  producing  highly  diverse  and  evolutionarily  stable  communities.  We  find  that   alternate  ESS  communities  are  not  only  possible,  but  also  common  across  a  range  of   conditions,  challenging  our  ability  to  uniquely  predict  trait  distributions  in  different   habitats.  The  capacity  of  temporal  variation  to  support  diversity  is  not  without  limits,   however.  The  diversity  of  ESS  communities  is  tied  closely  to  the  amplitude  of     103     environmental  fluctuations  and  inescapable  patterns  of  limiting  similarity  between   coexisting  species.  We  also  demonstrate  that  the  selection  of  a  continuous,  periodic   function  driving  environmental  variation  has  important  and  underappreciated   consequences  for  diversity  patterns  across  a  range  of  fluctuation  amplitudes.  Moving   forward,  more  studies  investigating  eco-­‐evolutionary  dynamics  in  temporally  varying   habitats  are  needed,  examining  different  kinds  of  fluctuations,  forging  links  between   deterministic  and  stochastic  variation,  and  exploring  models  with  asymmetry  or  multiple   evolving  traits.  Such  work  will  shed  light  on  the  form  and  function  of  communities   structured  by  competition  and  selection  in  an  ever-­‐changing  world.     5.  Supplement  A:  Successional  State  Dynamics  for  continuously  forced  systems   The  Successional  State  Dynamics  (SSD)  approach  was  first  developed  by  Klausmeier   (2010)  and  has  subsequently  been  applied  to  a  number  of  ecological  models  subject  to   piecewise  periodic  forcing  (Klausmeier  &  Litchman  2012,  Kremer  &  Klausmeier  2013).  In   the  current  work,  we  apply  the  SSD  approach  for  the  first  time  to  a  continuously  forced   periodic  model.  Here  we  provide  additional  details  on  this  method  and  comment  briefly  on   its  application  to  continuous  models.   At  the  heart  of  the  SSD  approach  is  the  realization  that  as  period  length  τ  increases,   given  a  periodically  changing  environment  and  fixed  biological  rates,  several  dynamical   properties  of  the  system  become  easily  predictable.  In  particular,  the  system  tends  to  exist   at  one  of  a  finite  number  of  discrete  states  at  any  fixed  point  in  time.  This  is  described  in   the  main  text,  and  time  series  for  the  finite  τ  model  given  increasingly  long  periods  are   show  in  Fig.  4.A.1  below.  Any  given  species  tends  to  exist  in  one  of  two  conditions;  either  it     104     is  rare  (ni  ≈  0)  and  increasing  or  decreasing  in  abundance  ( gi  ≠  0),  or  it  is  dominant  (ni  ≈   Rtot)  and  at  its  equilibrium  density  ( gi  =  0).  If  we  additionally  let  τ  →  ∞,  several   simplifications  arise.  We  can  shift  from  modeling  € the  dynamics  of  population  density  n  to   tracking  N  =  log(n)/  τ  (see  €appendix  of  Klausmeier  2010).  In  the  limit  τ  →  ∞,  N  becomes  0   when  a  species  is  dominant  (as  log(n)  →  log(Rtot))  and  negative  when  it  is  rare  (as  log(n)  →   -­‐∞).  We  can  also  rescale  our  time  variable  by  period  length  τ,  modifying  the  forcing   functions  (1a)  and  (1b)  such  that  τ  =  1.  Collectively,  this  implies  that  we  can  model  the   population  dynamics  of  species  i  as                     (A.1)   Transitions  between  states  of  dominance  occur  as  described  in  the  main  text,  and  between   states  where  a  species  is  dominant  and  the  empty  state  as  detailed  in  section  6,  Supplement   B.  Ultimately,  for  sufficiently  long  periods,  a  plot  of  log(n)  –  log(Rtot)  from  the  finite  period   model  begins  to  agree  extremely  well  with  the  corresponding  dynamics  for  Ni  returned  by   the  model  obtained  from  the  SSD  approximation  with  similar  parameters  (Fig.  4.A.2).     105     Τ � 10 100 Τ � 100 100 60 60 n 80 n 80 40 40 20 20 0 0 2 4 6 8 0 10 0 20 40 Time Τ � 300 100 60 80 100 800 1000 Time Τ � 1000 100 60 60 n 80 n 80 40 40 20 20 0 0 50 100 150 200 Time 250 0 300 0 200 400 600 Time   Figure  4.A.1.  As  period  length  τ  increases,  the  time  series  of  population  density  for   two  competing  species  are  increasingly  characterized  by  periods  of  dominance  by  one   species  (whose  abundance  is  relatively  constant)  and  sharp  transitions  between   dominance.  Traits  z1  =  6.093  and  z2  =  13.91,  μ=  1,  Tamp  =  10.       Τ � 1000 B! 0 SSD approximation 0.00 �10 �0.01 �20 �0.02 N ln�n��ln�Rtot � A! �30 �0.03 �40 �0.04 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0   Figure  4.A.2.  A)  The  transformed  dynamics  of  the  continuous  periodic  model  for   finite  period  length  τ    =  1000  correspond  closely  to  B)  the  values  obtained  from  the  SSD   approximation.  Traits  z1  =  6.093  and  z2  =  13.91,  μ=  1,  Tamp  =  10.   t�Τ   t 106     6.  Supplement  B:  Environmental  timings  for  sinusoidal  and  triangle  waves.     6.1  Sinusoidal  wave   For  T(t)  =  Tav  +  Tamp  2  π  sin(t),  we  have  up  to  4  possible  critical  timings,  where  R*  =   Rtot.  These  consist  of     tc =                                              1 2 1 2 1 + 2π sin−1 � Tav −z+σ � log Rtot mµmax � 1 + 2π sin−1 � Tav −z−σ � log Rtot mµmax � −1 2π 1 2π Tamp Tamp −1 sin � Tav −z+σ sin−1 � � −Tav +z+σ log Rtot mµmax Tamp � log Rtot mµmax Tamp � �             (B.1)   Of  these,  at  most  two  will  correspond  to  transitions  where  R*  is  increasing  above  Rtot.  To   determine  which  case  we  are  in,  we  must  consider  dR*/dt  >  0,  as  follows:                 (B.2)   The  sign  of  (B.2)  depends  on  the  product  cos(2πt)(T  –  z)  as  all  other  terms  are  positive.  So,   we  can  evaluate     � � cos (2πt) (T (t) − z)�� t=tc                 (B.3)   for  each  permissible  tc.  When  (B.3)  >  0,  then  the  corresponding  tc  provides  the  timing  of  a   state  change  from  dominance  of  the  current  species  with  trait  z  to  the  empty  state.  This   would,  of  course,  only  occur  if  the  current  species  were  dominant  prior  the  transition   (which,  due  to  competition,  is  not  a  guarantee).     107     6.2  Triangle  wave   Given  that  T(t)  is  a  triangle  wave,  four  possible  critical  values  tc  exist  where  R*(t)  =   Rtot,  for  all  combinations  of  ±  in  the  following  expression:                 (B.4)   Of  these,  we  are  only  interested  in  cases  where  0  ≤  tc  ≤  1  and  where  dR*/dt  >  0,  as  these   correspond  to  situations  where  R*  is  increasing  above  Rtot.  We  can  solve  for  (and  simplify)   dR*/dt,  obtaining:                   (B.5)   The  sign  of  (B.5)  depends  only  on  the  term  (T  –  z)  as  all  other  terms  are  positive.  So,  we  can   evaluate                         (B.6)   for  each  permissible  tc.  When  (B.6)  >  0,  then  the  corresponding  tc  provides  the  timing  of  a   state  change  from  dominance  of  the  current  species  with  trait  z  to  the  empty  state.                       108                           REFERENCES     109     REFERENCES           Abrams,  P.A.  1983.  The  theory  of  limiting  similarity.  Annu.  Rev.  Ecol.  Syst.  14,  359–376.   Abrams,  P.A.  1984.  Variability  in  resource  consumption  rates  and  the  coexistence  of   competing  species.  Theor.  Popul.  Biol.  25,  106–124.   Abrams,  P.A.  2001.  Modelling  the  adaptive  dynamics  of  traits  involved  in  inter-­‐  and   intraspecifc  interactions:  an  assessment  of  three  methods.  Ecol.  Lett.  4  (2),  166–175.   Abrams,  P.A.  2004.  When  does  periodic  variation  in  resource  growth  allow  robust   coexistence  of  competing  consumer  species?  Ecology  85  (2),  372–382.   Abrams,  P.A.  2006.  The  prerequisites  for  and  likelihood  of  generalist-­‐specialist  coexistence.   Am.  Nat.  167  (3),  329–342.  http://dx.doi.org/10.1086/499382.   Abrams,  P.A.,  Tucker,  C.M.,  Gilbert,  B.  2012.  Evolution  of  the  storage  effect.  Evolution  67  (2),   315-­‐327.   Ackermann,  M.,  Doebeli,  M.  2004.  Evolution  of  niche  width  and  adaptive  diversification.   Evolution  58  (12),  2599-­‐2612.   Anderies,  J.M.,  Beisner,  B.E.  2000.  Fluctuating  environments  and  phytoplankton  community   structure:  a  stochastic  model.  Am.  Nat.  155  (4),  556–569.  http://dx.   doi.org/10.1086/303336.   Armstrong,  R.A.,  McGehee,  R.  1976.  Coexistence  of  two  competitors  on  one  resource.  J.   Theor.  Biol.  56  (2),  499–502.   Armstrong,  R.A.,  McGehee,  R.  1980.  Competitive  exclusion.  Am.  Nat.  115  (2),  151–170.   Beisner,  B.E.,  Haydon,  D.T.,  Cuddington,  K.  Alternative  stable  states  in  ecology.  Front.  Ecol.   Environ.  1  (7),  376-­‐382.   Boyd,  P.W.,  Rynearson,  T.A.,  Armstrong,  E.A.,  Fu,  F-­‐X,  Hayashi,  K.,  Hu,  Z.,  Hutchins,  D.A.,   Kudela,  R.M.,  Litchman,  E.,  Mulholland,  M.R.,  Passow,  U.,  Strzepek,  R.F.,  Whittaker,  K.A.,   Yu,  E.,  Thomas,  M.K.  2013  Marine  phytoplankton  temperature  versus  growth  responses   from  polar  to  tropical  waters  -­‐  outcome  of  a  scientific  community-­‐wide  study.  PLoS  ONE   8  (5),  e63091.   Chase,  J.M.,  Leibold,  M.A.,  2003.  Ecological  niches:  linking  classical  and  contemporary   approaches.  University  of  Chicago  Press,  Chicago.     110     Chesson,  P.L.,  Warner,  R.R.  1981.  Environmental  variability  promotes  coexistence  in  lottery   competitive  systems.  Am.  Nat.  117  (6),  923–943.   Chesson,  P.L.  1994.  Multispecies  competition  in  variable  environments.  Theor.  Popul.  Biol.   45  (3),  227–276.   Chesson,  P.L.  2000.  Mechanisms  of  maintenance  of  species  diversity.  Ann.  Rev.  Ecol.  Syst.   31,  343-­‐366.   Cushing,  J.  M.  1980.  Two  species  competition  in  a  periodic  environment.  J.  Math.  Biol.  10,   385–400.   Descamps-­‐Julien,  B.,  Gonzalez,  A.  2005.  Stable  coexistence  in  a  fluctuating  environment:  an   experimental  demonstration.  Ecology  86  (10),  2815-­‐2824.   Dieckmann,  U.,  Metz,  J.A.J.  2006.  Surprising  evolutionary  predictions  from  enhanced   ecological  realism.  Theor.  Pop.  Biol.  69,  263-­‐281.   Edwards,  K.F.,  Kremer,  C.T.,  Miller,  E.T.,  Osmond,  M.M.,  Litchman,  E.,  Klausmeier,  C.A.  In   review.  Effects  of  evolution  on  the  maintenance  of  species  and  trait  diversity.  Ecology.   Egas,  M.,  Dieckmann,  U.,  Sabelis,  M.W.  2004.  Evolution  restricts  the  coexistence  of   specialists  and  generalists:  the  role  of  trade-­‐off  structure.  Am.  Nat.  163  (4),  518–531.   http://dx.doi.org/10.1086/382599.   Geritz,  S.A.H.,  Kisdi,  É.,  Meszéna,  G.,  Metz,  J.A.J.  1998.  Evolutionarily  singular  strategies  and   the  adaptive  growth  and  branching  of  the  evolutionary  tree.  Evol.  Ecol.  12  (1),  35–57.   Geritz,  S.A.H.,  van  der  Meijden,  E.,  Metz,  J.A.J.  1999.  Evolutionary  dynamics  of  seed  size  and   seedling  competitive  ability.  Theor.  Popul.  Biol.  55,  324-­‐343.   Geritz,  S.A.H.,  Kisdi,  É.,  Meszéna,  G.,  Metz,  J.A.J.  2004.  Adaptive  dynamics  of  speciation:   ecological  underpinnings.  In:  Dieckmann,  U.,  Doebeli,  M.,  Metz,  J.  A.J.,  Tautz,  D.  (Eds.),   Adaptive  Speciation.  Cambridge  UP,  New  York,  NY,  pp.  54–75.   Grover,  James  P.  1990.  Resource  competition  in  a  variable  environment:  phytoplankton   growing  according  to  Monod’s  model.  Am.  Nat.  136  (6),  771–789.     Grover,  James  P.  1991.  Resource  competition  in  a  variable  environment:  phytoplankton   growing  according  to  the  variable-­‐internal-­‐stores  model.  Am.  Nat.  138  (4),  811–835.   Gyllenberg,  M.,  Parvinen,  K.  2001.  Necessary  and  sufficient  conditions  for  evolutionary   suicide.  Bull.  Math.  Biol.  63,  981-­‐993.   Hsu,  S.B.  1980.  A  competition  model  for  a  seasonally  fluctuating  nutrient.  J.  Math.  Biol.  9   (2),  115–132.   Hutchinson,  G.E.  1961.  The  paradox  of  the  plankton.  Am.  Nat.  95,  137–145.     111     Jansen,  V.A.A.,  Mulder,  G.S.E.E.  1999.  Evolving  biodiversity.  Ecol.  Lett.  2,  379-­‐386.   Jiang,  L.,  Morin,  P.J.  2007.  Temperature  fluctuation  facilitates  coexistence  of  competing   species  in  experimental  microbial  communities.  J.  Anim.  Ecol.  76  (4),  660–668.   http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-­‐2656.2007.01252.x.     Kisdi,  E.,  Geritz,  S.A.H.  1999.  Adaptive  dynamics  in  allele  space:  evolution  of  genetic   polymorphism  by  small  mutations  in  a  heterogeneous  environment.  Evolution  53  (4),   993-­‐1008.   Kisdi,  E.,  Jacobs,  F.J.A.,  Geritz,  S.A.H.  2001.  Red  Queen  evolution  by  cycles  of  evolutionary   branching  and  extinction.  Selection  2,  161–176.   Klausmeier,  C.A.  2010.  Successional  state  dynamics:  a  novel  approach  to  modeling   nonequilibrium  foodweb  dynamics.  J.  Theor.  Biol.  262  (4),  584–595.   http://dx.doi.org/10.1016/j.jtbi.2009.10.018.   Klausmeier,  C.A.,  Litchman,  E.  2012.  Successional  dynamics  in  the  seasonally  forced   diamond  food  web.  Am.  Nat.  180,  1-­‐16.   Kremer,  C.T.,  Klausmeier,  C.A.  2013.  Coexistence  in  a  variable  environment:  eco-­‐ evolutionary  perspectives.  J.  Theor.  Biol.  339,  14-­‐25.   Lankau,  R.A.  2011.  Rapid  evolutionary  change  and  the  coexistence  of  species.  Ann.  Rev.   Ecol.  Evol.  Syst.  42,  335-­‐354.     Leimar,  O.  2009.  Multidimensional  convergence  stability.  Evol.  Ecol.  Res.  11,  191-­‐208.   Levin,  S.A.  1970.  Community  equilibria  and  stability,  and  an  extension  of  the  competitive   exclusion  principle.  Am.  Nat.  104,  413-­‐423.   Levins,  R.  1968.  Evolution  in  Changing  Environments.  Princeton  UP,  Princeton,  NJ.     Levins,  R.  1979.  Coexistence  in  a  variable  environment.  Am.  Nat.  114  (6),  765–783.   Litchman,  E.,  Klausmeier,  C.A.  2001.  Competition  of  phytoplankton  under  fluctuating  light.   Am.  Nat.  157  (2),  170–187.     Litchman,  E.,  Klausmeier,  C.A.,  Yoshiyama,  K.  2009.  Contrasting  size  evolution  in  marine   and  freshwater  diatoms.  Proc.  Natl.  Acad.  Sci.  106  (8),  2665-­‐2670.   May,  R.M.,  MacArthur,  R.H.  1972.  Niche  overlap  as  a  function  of  environmental  variability.   Proc.  Natl.  Acad.  Sci.  69,  1109–1113.   Mayfield,  M.M.,  Levine,  J.M.  2010.  Opposing  effects  of  competitive  exclusion  on  the   phylogenetic  structure  of  communities.  Ecol.  Lett.  13,  1085-­‐1093.   McGill,  B.J.,  Brown,  J.S.  2007.  Evolutionary  game  theory  and  adaptive  dynamics  of     112     continuous  traits.  Ann.  Rev.  Ecol.,  Evol.  Syst.  38  (1),  403–435.   http://dx.doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.36.091704.175517.   Metz,  J.A.J.,  Nisbet,  R.M.,  Geritz,  S.A.H.  1992.  How  should  we  define  ‘fitness’  for  general   ecological  scenarios?  Trends  Ecol.  Evol.  7  (6),  198–202.   Namba,  T.  1984.  Competitive  co-­‐existence  in  a  seasonally  fluctuating  environment.   Rutherford,  S.,  D’Hondt,  S.,  Prell,  W.  1999.  Environmental  controls  on  the  geographic   distribution  of  zooplankton  diversity.  Nature  400,  749-­‐753.   Shoresh,  N.,  Hegreness,  M.,  Kishony,  R.  2008.  Evolution  exacerbates  the  paradox  of  the   plankton.  Proc.  Natl.  Acad.  Sci.  105  (34),  12365–12369.  http://dx.doi.org/   10.1073/pnas.0803032105.   Snyder,  R.E.,  Adler,  P.B.  2011.  Coexistence  and  coevolution  in  fluctuating  environments:  can   the  storage  effect  evolve?  Am.  Nat.  178  (4),  E76–E84.   http://dx.doi.org/10.1086/661905.   Thomas,  M.  K.,  Kremer,  C.T.,  Klausmeier,  C.A.,  Litchman,  E.  2012.  A  global  pattern  of  thermal   adaptation  in  marine  phytoplankton.  Science  338  (23),  1085-­‐1088.   Thomas,  M.K.,  Kremer,  C.T.,  Litchman,  E.  In  prep.  Environment  and  evolutionary  history   determine  the  global  biogeography  of  phytoplankton  temperature  traits.         113